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Tanto el virus respiratorio sincitial &#40;VRS&#41;&#44; como el metapneumovirus humano &#40;hMPV&#41; o el virus influenza &#40;FLU&#41; han sido identificados claramente como causantes de esta patolog&#237;a y m&#225;s recientemente se est&#225; analizando el papel de otros virus como rinovirus &#40;RV&#41; y bocavirus humano &#40;hBoV&#41;&#44; aunque el alto porcentaje de coinfecciones con otros virus respiratorios&#44; o su detecci&#243;n en asintom&#225;ticos dificultan la interpretaci&#243;n de sus detecciones<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">7&#44;8</span></a>&#46;</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Es conocido que los ni&#241;os con infecci&#243;n grave por VRS que precisan hospitalizaci&#243;n tienen un alto riesgo de desarrollar asma a largo plazo&#44; incluso hasta los 18 a&#241;os&#44; como demuestran Sigurs et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0175"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#46; Tambi&#233;n se ha objetivado este riesgo de sibilancias recurrentes&#44; al menos hasta los 5 a&#241;os&#44; en lactantes hospitalizados por bronquiolitis asociada a hMPV<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0180"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46; En ni&#241;os no hospitalizados hay menos estudios&#44; destacando &#250;nicamente los estudios cl&#225;sicos de Stein et al&#46;&#44; quienes analizaron una cohorte no seleccionada encontrando que tambi&#233;n infecciones m&#225;s leves por VRS confieren riesgo de desarrollar sibilancias<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0185"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#46; En los &#250;ltimos a&#241;os&#44; el papel del RV como inductor de asma a largo plazo tambi&#233;n ha sido estudiado&#46; De particular inter&#233;s es el trabajo de Lemanske et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#44; con una cohorte de ni&#241;os que presentaron una infecci&#243;n por RV con sibilancias en el primer a&#241;o de vida&#44; lo que les supuso un riesgo de desarrollar sibilancias hasta la edad de 3 a&#241;os&#44; con una odds ratio de 10&#46; La mayor&#237;a de los estudios que valoran el riesgo de desarrollar asma o sibilancias est&#225;n realizados en poblaciones seleccionadas con un alto riesgo previo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0195"><span class="elsevierStyleSup">13&#44;14</span></a>&#46; Y poco se conoce acerca de las infecciones respiratorias virales leves ambulatorias y el desarrollo posterior de sibilancias&#44; y menos a&#250;n de las infecciones virales asintom&#225;ticas&#44; aunque se asume que la gravedad de las infecciones confiere un mayor riesgo&#46; En este estudio prospectivo se propone analizar las infecciones virales respiratorias asintom&#225;ticas y sintom&#225;ticas de diferente gravedad&#44; durante el primer a&#241;o de vida&#44; en una cohorte de reci&#233;n nacidos y su papel en el desarrollo de sibilancias recurrentes&#46; Secundariamente se analizan la etiolog&#237;a y caracter&#237;sticas cl&#237;nicas de estas infecciones&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">Pacientes y m&#233;todos</span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0075">Reclutamiento de los reci&#233;n nacidos y dise&#241;o del estudio</span><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se trata de un estudio de cohorte prospectivo de reci&#233;n nacidos&#44; en el que se estudi&#243; la relaci&#243;n entre las infecciones virales previas de diferente gravedad y la aparici&#243;n de sibilancias recurrentes&#46; Todos los reci&#233;n nacidos de 4 centros de salud del &#193;rea Sur de Madrid fueron invitados a participar en el primer control de salud &#40;7-14 d&#237;as de vida&#41;&#46; Los padres o tutores firmaron un consentimiento informado y completaron un cuestionario de datos epidemiol&#243;gicos &#40;historia de asma y atopia en la familia&#44; exposici&#243;n a humo de tabaco&#44; datos de embarazo y parto&#44; y n&#250;mero de hermanos&#41;&#46; Se tomaron aspirados nasofar&#237;ngeos &#40;ANF&#41; en esta visita y en los controles de salud realizados a los 2&#44; 4&#44; 6 y 12 meses&#46; Adem&#225;s&#44; los ni&#241;os fueron evaluados por los pediatras y se recogi&#243; otra muestra de ANF cuando desarrollaron s&#237;ntomas respiratorios&#46;</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se consideraron &#171;controles sanos&#187; los ni&#241;os a los que se les recogi&#243; muestra en las revisiones peri&#243;dicas de salud&#44; aunque tuvieran rinorrea aislada&#46; Se defini&#243; &#171;infecci&#243;n asintom&#225;tica&#187; si estos pacientes ten&#237;an un virus en el ANF&#46; Se consider&#243; &#171;infecci&#243;n respiratoria cl&#237;nicamente significativa&#187; en aquellos pacientes que cumplieron s&#237;ntomas de infecci&#243;n respiratoria seg&#250;n se describe en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a>&#46; Se defini&#243; &#171;primera identificaci&#243;n viral positiva&#187; aquella muestra que por primera vez en la vida del ni&#241;o detecta por PCR un virus respiratorio&#44; independientemente de que fuera una infecci&#243;n asintom&#225;tica&#44; una infecci&#243;n sintom&#225;tica ambulatoria o una infecci&#243;n sintom&#225;tica que requiriese ingreso hospitalario&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0080">Datos cl&#237;nicos de infecci&#243;n respiratoria</span><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los ni&#241;os que cumplieron los criterios de infecci&#243;n respiratoria descritos en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> fueron evaluados por el pediatra&#44; se complet&#243; un formulario cl&#237;nico y se recogi&#243; la muestra correspondiente de ANF&#46; En el caso de que el lactante requiriese hospitalizaci&#243;n&#44; las variables m&#225;s relevantes fueron igualmente recogidas en otro formulario&#46; La rinorrea aislada no fue considerada una infecci&#243;n respiratoria cl&#237;nica&#46; Dentro de las infecciones respiratorias se distinguen las siguientes entidades&#58; &#171;infecci&#243;n respiratoria de v&#237;as altas&#187; &#40;IRVA&#41; definida como aquella que cumple los criterios de la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> siempre que no se acompa&#241;ara de dificultad respiratoria o sibilancias&#46; Se consider&#243; &#171;bronquiolitis&#187; el primer episodio de infecci&#243;n respiratoria acompa&#241;ada de dificultad respiratoria y sibilancias&#46; Los siguientes episodios de similares caracter&#237;sticas&#44; se identificaron como &#171;sibilancias recurrentes&#187;&#46; Los episodios de &#171;laringotraqueobronquitis&#187; asociaron disnea inspiratoria y sibilancias&#46; &#171;Laringitis&#187; se consider&#243; cuando se objetiv&#243; disnea inspiratoria sin sibilancias&#46; Se clasificaron como &#171;neumon&#237;as&#187; los infiltrados focales y consolidaciones en la radiograf&#237;a de t&#243;rax&#44; en ausencia de sibilancias&#46;</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se consideraron infecciones graves todas aquellas que requirieron hospitalizaci&#243;n&#44; siendo el resto leves&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0085">Recogida de muestras</span><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Cuando se cumplieron los criterios mencionados&#44; la muestra de ANF fue recogida y refrigerada a 4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C hasta su transporte al Centro Nacional de Microbiolog&#237;a &#40;Laboratorio de Gripe y Virus Respiratorios&#41;&#46; En los pacientes hospitalizados&#44; entre las 7&#58;00 y 8&#58;00<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de la ma&#241;ana tras el ingreso&#44; se recogi&#243; la muestra de ANF y se mantuvo refrigerada hasta su transporte&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0090">Estudio virol&#243;gico</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se realizaron 3 ensayos de RT-nested PCR para detectar un total de 16 virus respiratorios&#46; Para la transcripci&#243;n reversa &#40;RT&#41; y la primera amplificaci&#243;n se emple&#243; el kit Qiagen OneStep RT-PCR &#40;Qiagen&#41;&#46; Influenza A&#44; B y C fueron detectados usando una PCR m&#250;ltiple previamente descrita<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0205"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; Una segunda PCR m&#250;ltiple se emple&#243; para detectar los virus parainfluenza &#40;PIV&#41; 1 a 4&#44; coronavirus 229E y OC43&#44; enterovirus y RV<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0210"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#46; La presencia de VRS-A y B&#44; hMPV&#44; hBoV y adenovirus &#40;ADV&#41; fue investigada por una tercera RT-nested PCR-BRQ<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0095">An&#225;lisis estad&#237;stico</span><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los valores fueron expresados como porcentajes para las variables discretas&#44; y como media y desviaci&#243;n est&#225;ndar para las variables continuas&#46; Las caracter&#237;sticias cl&#237;nicas y las variables de laboratorio fueron comparadas empleando el test t de Student&#44; el test U Mann-Whitney&#44; el test &#967;<span class="elsevierStyleSup">2</span>&#44; y el test exacto de Fisher&#46; Un valor de p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05 fue considerado como estad&#237;sticamente significativo&#46; Todos los an&#225;lisis fueron realizados empleando el Statistical Package for the Social Sciences &#40;SPSS&#41;&#44; version 13&#46;0&#46;</p></span></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0100">Resultados</span><span id="sec0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0105">Caracter&#237;sticas epidemiol&#243;gicas de la cohorte</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un total de 302 ni&#241;os fueron reclutados al nacimiento&#46; El 55&#44;3&#37; fueron varones &#40;167&#41;&#44; un 80&#37; fueron de padres espa&#241;oles y un 14&#37; fueron de origen hispano&#46; El 35&#37; de los ni&#241;os estuvieron expuestos al humo del tabaco&#59; el 36&#37; de las madres y el 37&#37; de los padres ten&#237;an asma y&#47;o atopia&#46; Solo 2 pacientes fueron prematuros con una edad gestacional de 33 semanas&#46; Todos los ni&#241;os&#44; excepto 7 casos&#44; completaron el seguimiento durante un a&#241;o&#46; Estos 7 pacientes no tuvieron muestras de la visita de los 12 meses&#44; pero se contact&#243; con sus pediatras para obtener informaci&#243;n cl&#237;nica de su evoluci&#243;n y fueron finalmente incluidos en el an&#225;lisis&#46;</p></span><span id="sec0050" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0110">Muestras virol&#243;gicas y resultados</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se recogieron un total de 1&#46;239 muestras&#44; 1&#46;005 de las cuales correspondieron a visitas rutinarias y 288 a muestras de infecciones respiratorias&#46; De las muestras tomadas en los controles de salud&#44; un 30&#44;8&#37; &#40;310&#41; fueron positivas&#44; mientras que se detect&#243; un virus en el 77&#44;8&#37; de las infecciones respiratorias &#40;224&#47;288&#41;&#44; p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;001 &#40;odds ratio&#58; 3&#44; IC 95&#37;&#58; 2&#44;4-3&#44;8&#41;&#46; La frecuencia de detecciones virales en ni&#241;os asintom&#225;ticos &#40;controles sanos&#41; se increment&#243; proporcionalmente con la edad de los ni&#241;os&#44; desde un 20&#44;8&#37; en los ni&#241;os de 15 d&#237;as&#44; hasta un 42&#37; en los ni&#241;os de 12 meses&#46; El virus identificado con mayor frecuencia fue el RV en el 82&#37; &#40;254&#41; de los casos&#46; En una peque&#241;a proporci&#243;n se encontraron ADV &#40;9&#44;7&#37;&#41;&#44; PIV &#40;4&#44;2&#37;&#41;&#44; hBoV &#40;3&#44;2&#37;&#41;&#44; hMPV &#40;2&#44;9&#37;&#41;&#44; FLU &#40;2&#44;2&#37;&#41; y VRS &#40;1&#44;6&#37;&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0055" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0115">Primera detecci&#243;n viral positiva y evoluci&#243;n de los ni&#241;os</span><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">De los 302 lactantes incluidos en el estudio&#44; 239 &#40;79&#37;&#41; tuvieron&#44; al menos&#44; una detecci&#243;n viral positiva durante el primer a&#241;o de vida &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>&#41;&#46; El virus m&#225;s frecuentemente identificado fue el RV &#40;181 muestras&#44; 71&#37;&#41;&#44; seguido en menor proporci&#243;n por el PIV &#40;6&#44;3&#37;&#41;&#44; ADV &#40;5&#37;&#41; y VRS &#40;6&#37;&#41;&#46; Solo en 21 casos &#40;8&#44;8&#37;&#41; se detectaron coinfecciones&#46; La edad media de la primera identificaci&#243;n viral fue 3&#44;4 &#40;DE 2&#44;8&#41; meses&#46; Esta primera determinaci&#243;n viral positiva se asoci&#243; en 45 casos &#40;20&#37;&#41; con infecci&#243;n de v&#237;as altas&#44; en 19 &#40;8&#44;5&#37;&#41; con bronquiolitis&#44; y en los 159 casos restantes &#40;70&#37;&#41; los ni&#241;os fueron asintom&#225;ticos y las muestras hab&#237;an sido recogidas durante las visitas rutinarias de salud&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se analiz&#243; la evoluci&#243;n de los ni&#241;os que tuvieron al menos una muestra viral positiva&#44; y 27 &#40;11&#37;&#41; desarrollaron sibilancias recurrentes durante el primer a&#241;o &#40;2&#44;9 &#91;DE 1&#44;2&#93; episodios&#44; rango 2-5&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig&#46; 3</a>&#41;&#46; El RV fue el primer virus identificado en 18 casos &#40;66&#37;&#41; y de ellos&#44; 14 ni&#241;os se encontraban asintom&#225;ticos cuando se recogi&#243; la muestra &#40;visita rutinaria&#41; &#40;52&#37;&#41;&#46; La edad media de los ni&#241;os que desarrollaron sibilancias recurrentes en su primera determinaci&#243;n positiva fue 2 &#40;DE 1&#44;3&#41; meses &#40;todos salvo 3 ten&#237;an menos de 3 meses&#41;&#46; Los episodios de bronquiolitis de estos 27 ni&#241;os requirieron hospitalizaci&#243;n en 10 casos &#40;37&#37;&#41;&#46; El virus m&#225;s frecuente fue el RV&#44; tanto en las bronquiolitis m&#225;s leves ambulantes &#40;11&#47;17&#44; 69&#37;&#41; como en las que requirieron hospitalizaci&#243;n &#40;7&#47;10&#44; 70&#37;&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Desarrollaron episodios de sibilancias recurrentes &#40;al menos uno tras la bronquiolitis inicial&#41; el 58&#44;3&#37; de los ni&#241;os cuya primera identificaci&#243;n viral positiva fue una infecci&#243;n grave que precis&#243; hospitalizaci&#243;n vs&#46; el 8&#44;6&#37; de los lactantes cuya primera detecci&#243;n viral fue una infecci&#243;n leve ambulatoria o una detecci&#243;n asintom&#225;tica&#44; p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;001 &#40;odds ratio&#58; 2&#44;18&#59; IC 95&#37;&#58; 1&#44;05-4&#44;5&#41;&#46; Un total de 5 ni&#241;os recibieron montelukast o budesonida durante su evoluci&#243;n &#40;18&#37;&#44; 3 hab&#237;an sido hospitalizados y 2 ambulatorios durante su primera identificaci&#243;n viral positiva&#41;&#46; La historia familiar de asma o atopia no fue diferente entre los ni&#241;os con o sin sibilancias recurrentes&#46;</p></span><span id="sec0060" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0120">Caracter&#237;sticas de las infecciones ambulantes y hospitalizadas</span><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se recogieron 288 episodios de infecci&#243;n ambulatoria&#44; correspondientes a 160 ni&#241;os &#40;53&#37; del total de los ni&#241;os incluidos&#41; que sufrieron entre 1 y 6 episodios &#40;1&#44;6 &#91;DE 1&#93;&#41;&#46; Los s&#237;ntomas m&#225;s comunes fueron fiebre en 90 casos &#40;38&#37;&#41;&#44; rinorrea en 224 &#40;96&#37;&#41;&#44; tos en 223 &#40;96&#37;&#41;&#44; dificultad respiratoria en 51 &#40;21&#37;&#41; y s&#237;ntomas inespec&#237;ficos en 35 &#40;15&#37;&#41;&#46; Los diagn&#243;sticos m&#225;s frecuentes fueron infecci&#243;n respiratoria alta &#40;147&#44; 51&#37;&#41;&#44; bronquiolitis &#40;48&#44; 16&#37;&#41; y&#44; con menos frecuencia&#44; episodios recurrentes de sibilancias&#44; laringitis y neumon&#237;a&#46; Solo 2 pacientes tuvieron infiltrados radiol&#243;gicos y ambos precisaron hospitalizaci&#243;n durante su evoluci&#243;n&#46; Los virus detectados en estos episodios fueron &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>&#41; RV en 127 casos &#40;55&#44;8&#37;&#41;&#44; seguido por PIV &#40;13&#37;&#41;&#44; VRS &#40;12&#44;5&#37;&#41;&#44; hMPV &#40;8&#44;9&#37;&#41; y FLU &#40;8&#37;&#41;&#46; El agente causal de infecci&#243;n respiratoria de v&#237;as altas fue RV en el 61&#37; de los casos&#44; seguido por PIV &#40;13&#37;&#41; y ADV &#40;11&#37;&#41;&#46; En los ni&#241;os con bronquiolitis se detect&#243; RV en el 53&#37;&#44; VRS en el 25&#37; y hMPV en el 8&#37; de los casos&#46;</p><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un total de 19 episodios de hospitalizaci&#243;n correspondientes a 14 ni&#241;os fueron analizados &#40;14&#47;302&#59; 4&#44;6&#37; de la cohorte&#44; y 5&#44;8&#37; de los ni&#241;os con una identificaci&#243;n viral positiva&#41;&#46; Cinco pacientes fueron hospitalizados m&#225;s de 2 veces en el primer a&#241;o de vida&#46; El 58&#37; de los casos &#40;11&#41; fueron mujeres&#46; La edad media al ingreso fue 3&#44;6 &#40;DE 2&#44;5&#41; meses &#40;rango 6 d&#237;as-8 meses&#41;&#46; El 42&#37; presentaron fiebre &#40;38&#44;6&#176;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>C &#91;DE 0&#44;9&#93;&#41; con una duraci&#243;n de 3&#44;5 &#40;DE 2&#41; d&#237;as&#46; El 68&#37; &#40;13&#47;19 episodios&#41; necesitaron ox&#237;geno durante una media de 5 &#40;DE 3&#41; d&#237;as&#44; y la duraci&#243;n de la estancia fue 5&#44;8 &#40;DE 3&#44;6&#41; d&#237;as&#46; El 26&#37; de ellos &#40;5&#47;19&#41; tuvieron un infiltrado radiol&#243;gico&#46; El diagn&#243;stico fue bronquiolitis en 12 casos &#40;63&#37;&#41;&#44; episodio de sibilancias en 3 &#40;15&#37;&#41;&#44; infecci&#243;n respiratoria de v&#237;as altas en 3 y neumon&#237;a en un caso&#46; Solo 3 ni&#241;os recibieron tratamiento antibi&#243;tico&#46; Se detect&#243; VRS en el 42&#37; de los episodios y RV en el 52&#37;&#46; Se detect&#243; coinfecci&#243;n viral en 4 casos&#46;</p></span></span><span id="sec0065" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0125">Discusi&#243;n</span><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un considerable n&#250;mero de lactantes presentan una detecci&#243;n para virus respiratorios durante su primer a&#241;o de vida&#44; alcanzando el 79&#37; en nuestra cohorte&#46; M&#225;s de la mitad de los ni&#241;os tienen al menos una infecci&#243;n sintom&#225;tica ambulatoria&#44; con una media de 1&#44;6 infecciones sintom&#225;ticas por a&#241;o &#40;rango 1-6&#41;&#46; Y alrededor de un 5&#37; necesitan hospitalizaci&#243;n&#46; El virus m&#225;s frecuentemente identificado fue RV en todos los casos&#44; tanto en ni&#241;os sintom&#225;ticos &#40;43&#37;&#41; como en asintom&#225;ticos &#40;25&#37;&#41;&#46;</p><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El 11&#37; de los ni&#241;os que tuvieron una detecci&#243;n viral positiva desarrollaron posteriormente sibilancias recurrentes en el primer a&#241;o de vida&#44; pero aquellos que precisaron hospitalizaci&#243;n debido a bronquiolitis tuvieron mucho mayor riesgo &#40;58&#37;&#44; odds ratio&#58; 2&#44;18&#41; comparados con aquellos cuya primera infecci&#243;n fue leve o asintom&#225;tica&#46;</p><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nuestros datos coinciden con el estudio realizado por Rhedin et al&#46; en un grupo de ni&#241;os ambulatorios con infecciones respiratorias y sus controles asintom&#225;ticos&#46; Rhedin et al&#46; detectaron virus respiratorios en el 72&#44;3&#37; de los casos &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>151&#41; y en el 35&#44;4&#37; de los controles &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>74&#41; &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;001&#41;&#46; El virus m&#225;s com&#250;nmente identificado fue el RV tanto en pacientes como en controles &#40;47&#44;9 y 21&#44;5&#37;&#44; respectivamente&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46; Aunque las infecciones por RV son frecuentes&#44; un estudio reciente empleando secuenciaci&#243;n de nucle&#243;tidos ha demostrado que la presencia prolongada de ARN de RV en el tracto respiratorio despu&#233;s de una infecci&#243;n respiratoria alta fue infrecuente &#40;&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>5&#37;&#41; en lactantes sanos&#46; La detecci&#243;n de ARN de RV en un lactante represent&#243; m&#225;s probablemente una nueva infecci&#243;n en un periodo de 30 d&#237;as<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0215"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#46; Otro estudio mostr&#243; tambi&#233;n que la detecci&#243;n del mismo tipo de virus por m&#225;s de 2 semanas es inusual<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#46; Nuestros ni&#241;os clasificados como sanos &#40;visitas rutinarias para vacunaci&#243;n&#41; ten&#237;an una importante proporci&#243;n de RV probablemente porque la rinorrea aislada no se tom&#243; en consideraci&#243;n y es un s&#237;ntoma frecuente en ni&#241;os&#44; que no contraindica la vacunaci&#243;n&#46; Sin embargo&#44; es posible que la rinorrea sea la sintomatolog&#237;a asociada a verdaderas infecciones leves por RV&#46; Desafortunadamente&#44; no tenemos registrado el porcentaje de ni&#241;os considerados controles sanos que ten&#237;an rinorrea como &#250;nico dato&#46; Esto est&#225; de acuerdo con la hip&#243;tesis de Jartti et al&#46; de que el RV siempre causa una verdadera infecci&#243;n con o sin s&#237;ntomas relevantes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Aunque algunos autores como Jansen et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0225"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#44; que detectaron mayor carga viral de RV en ni&#241;os con infecci&#243;n aguda sintom&#225;tica respecto a los asintom&#225;ticos&#44; o como Utokaparch et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0230"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#44; quienes detectaron significativamente m&#225;s elevada la carga viral de RV en infecciones del tracto respiratorio inferior&#44; otros como Takeyama et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0235"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a> no encuentran correlaci&#243;n entre la carga viral del RV y la severidad de la enfermedad&#46; En cualquier caso&#44; el significado cl&#237;nico de la carga viral en muestras respiratorias no est&#225; bien establecido y nosotros no hemos realizado carga viral en nuestros pacientes&#46;</p><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nos gustar&#237;a tambi&#233;n mencionar el bajo porcentaje de coinfecciones virales detectadas en nuestra cohorte &#40;solo 8&#44;8&#37;&#41;&#44; mientras en otras series&#44; incluyendo estudios previos de nuestro grupo&#44; las coinfecciones alcanzaron el 46&#37; en infecciones por RV en ni&#241;os hospitalizados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0240"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&#46; Creemos que la edad de nuestros pacientes &#40;una importante proporci&#243;n de muestras fueron recogidas en ni&#241;os menores de 6 meses&#41; y el hecho de incluir las infecciones leves y las detecciones asintom&#225;ticas podr&#237;an explicar la baja proporci&#243;n de coinfecciones&#46;</p><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Van der Gugten et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0245"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#44; en una cohorte de 140 ni&#241;os reci&#233;n nacidos&#44; con un dise&#241;o bastante similar al nuestro&#44; encontraron que las infecciones por RV no estaban relacionadas con sibilancias a los 4 a&#241;os&#44; pero las infecciones por RV asociadas a sibilancias en el primer a&#241;o de vida fueron un indicador del riesgo de desarrollar sibilancias recurrentes posteriormente&#46; Aunque ellos no estudiaron la severidad del episodio agudo&#44; las infecciones leves sin sibilancias no se asociaron con un mayor riesgo&#46; La conclusi&#243;n que obtienen es la misma que la encontrada en nuestra cohorte&#44; en la cual las infecciones por RV y tambi&#233;n por VRS &#8212;de la suficiente severidad como para causar bronquiolitis que requiere hospitalizaci&#243;n&#8212; son un factor de riesgo para desarrollar sibilancias incluso en el primer a&#241;o de vida&#46; El seguimiento de nuestra cohorte en el futuro inmediato nos permitir&#225; conocer si el riesgo de sibilancias permanece elevado en la edad preescolar&#46; Como Lemanske et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a> sugirieron en su estudio&#44; la severidad de las infecciones es un factor de riesgo para el desarrollo de asma y sibilancias recurrentes&#46; Diferentes estudios han mostrado que las bronquiolitis severas asociadas a infecci&#243;n por RV suponen un riesgo mayor de asma&#44; pero como ya hemos discutido anteriormente&#44; estos estudios est&#225;n realizados en poblaciones seleccionadas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0250"><span class="elsevierStyleSup">24-26</span></a>&#46; Nuestra serie&#44; que analiza infecciones tanto asintom&#225;ticas como sintom&#225;ticas&#44; as&#237; como la gravedad a una edad temprana &#40;menos de 3 meses en la mayor&#237;a de los primeros episodios&#41; en una poblaci&#243;n no seleccionada&#44; aporta una aproximaci&#243;n m&#225;s completa a esta cuesti&#243;n&#46;</p><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Aunque nuestro estudio tiene algunas fortalezas&#44; como la cohorte no seleccionada&#44; el an&#225;lisis de todos los virus respiratorios &#40;no solo de los m&#225;s frecuentes&#41; y la presencia de infecciones asintom&#225;ticas&#44; algunas consideraciones metodol&#243;gicas merecen un comentario&#46; No hemos realizado muestras semanales para estudiar la eliminaci&#243;n de los virus y su duraci&#243;n&#44; y tampoco hemos realizado un genotipado del RV&#46; La duraci&#243;n del seguimiento es aun corta&#44; y el n&#250;mero de pacientes con sibilancias recurrentes es peque&#241;o&#46; Sin embargo&#44; pensamos que la asociaci&#243;n encontrada es valorable y que probablemente obtendremos m&#225;s conclusiones en los pr&#243;ximos a&#241;os&#46; Hasta entonces&#44; podemos afirmar que las infecciones respiratorias en los primeros meses de vida&#44; suficientemente graves como para requerir hospitalizaci&#243;n&#44; suponen un factor de riesgo para el desarrollo de sibilancias recurrentes&#46;</p></span><span id="sec0070" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0130">Financiaci&#243;n</span><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Este estudio ha sido parcialmente financiado por el Fondo de Investigaciones Sanitarias&#58; PI12&#47;0129&#44; por la Beca de Investigaci&#243;n 2011 de la Asociaci&#243;n Espa&#241;ola de Pediatr&#237;a &#40;AEP&#41; y por la Beca de Investigaci&#243;n 2011 de la Sociedad Espa&#241;ola de Neumolog&#237;a Pedi&#225;trica&#46;</p></span><span id="sec0075" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0135">Conflicto de intereses</span><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">Rinorrea</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">Taquipnea&#47;dificultad respiratoria</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">S&#237;ntomas inespec&#237;ficos no respiratorios &#40;al menos 2 de los 5&#41;</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>V&#243;mitos&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Rechazo de la ingesta&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Diarrea&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Letargia&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Irritabilidad&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Original
Infecciones virales respiratorias en una cohorte de niños durante el primer año de vida y su papel en el desarrollo de sibilancias
Respiratory viral infections in a cohort of children during the first year of life and their role in the development of wheezing
Cristina Calvoa,
Autor para correspondencia
ccalvorey@ono.com

Autor para correspondencia.
, Isabel Aguadoa, María Luz García-Garcíaa, Esther Ruiz-Chercolesb, Eloisa Díaz-Martinezc, Rosa María Albañild, Olga Campeloe, Antonio Olivasd, Luisa Muñóz-Gonzalezf, Francisco Pozog, Rosa Fernandez-Arroyoc, Adelaida Fernandez-Rincóna, Ana Calderong, Inmaculada Casasg, Grupo de Estudio de Sibilancias Recurrentes
a Servicio de Pediatría, Hospital Severo Ochoa, Leganés, Madrid, España
b Centro de Salud María Jesús Hereza, Leganés, Madrid, España
c Centro de Salud Jaime Vera, Leganés, Madrid, España
d Centro de Salud Cuzco, Fuenlabrada, Madrid, España
e Centro de Salud Leganés Norte, Leganés, Madrid, España
f Centro de Salud María Ángeles Gómez López, Leganés, Madrid, España
g Laboratorio de Gripe y Virus Respiratorios, Centro Nacional de Microbiología, Instituto de Salud Carlos III, Madrid, España
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Tanto el virus respiratorio sincitial &#40;VRS&#41;&#44; como el metapneumovirus humano &#40;hMPV&#41; o el virus influenza &#40;FLU&#41; han sido identificados claramente como causantes de esta patolog&#237;a y m&#225;s recientemente se est&#225; analizando el papel de otros virus como rinovirus &#40;RV&#41; y bocavirus humano &#40;hBoV&#41;&#44; aunque el alto porcentaje de coinfecciones con otros virus respiratorios&#44; o su detecci&#243;n en asintom&#225;ticos dificultan la interpretaci&#243;n de sus detecciones<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">7&#44;8</span></a>&#46;</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Es conocido que los ni&#241;os con infecci&#243;n grave por VRS que precisan hospitalizaci&#243;n tienen un alto riesgo de desarrollar asma a largo plazo&#44; incluso hasta los 18 a&#241;os&#44; como demuestran Sigurs et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0175"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#46; Tambi&#233;n se ha objetivado este riesgo de sibilancias recurrentes&#44; al menos hasta los 5 a&#241;os&#44; en lactantes hospitalizados por bronquiolitis asociada a hMPV<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0180"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46; En ni&#241;os no hospitalizados hay menos estudios&#44; destacando &#250;nicamente los estudios cl&#225;sicos de Stein et al&#46;&#44; quienes analizaron una cohorte no seleccionada encontrando que tambi&#233;n infecciones m&#225;s leves por VRS confieren riesgo de desarrollar sibilancias<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0185"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#46; En los &#250;ltimos a&#241;os&#44; el papel del RV como inductor de asma a largo plazo tambi&#233;n ha sido estudiado&#46; De particular inter&#233;s es el trabajo de Lemanske et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#44; con una cohorte de ni&#241;os que presentaron una infecci&#243;n por RV con sibilancias en el primer a&#241;o de vida&#44; lo que les supuso un riesgo de desarrollar sibilancias hasta la edad de 3 a&#241;os&#44; con una odds ratio de 10&#46; La mayor&#237;a de los estudios que valoran el riesgo de desarrollar asma o sibilancias est&#225;n realizados en poblaciones seleccionadas con un alto riesgo previo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0195"><span class="elsevierStyleSup">13&#44;14</span></a>&#46; Y poco se conoce acerca de las infecciones respiratorias virales leves ambulatorias y el desarrollo posterior de sibilancias&#44; y menos a&#250;n de las infecciones virales asintom&#225;ticas&#44; aunque se asume que la gravedad de las infecciones confiere un mayor riesgo&#46; En este estudio prospectivo se propone analizar las infecciones virales respiratorias asintom&#225;ticas y sintom&#225;ticas de diferente gravedad&#44; durante el primer a&#241;o de vida&#44; en una cohorte de reci&#233;n nacidos y su papel en el desarrollo de sibilancias recurrentes&#46; Secundariamente se analizan la etiolog&#237;a y caracter&#237;sticas cl&#237;nicas de estas infecciones&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">Pacientes y m&#233;todos</span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0075">Reclutamiento de los reci&#233;n nacidos y dise&#241;o del estudio</span><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se trata de un estudio de cohorte prospectivo de reci&#233;n nacidos&#44; en el que se estudi&#243; la relaci&#243;n entre las infecciones virales previas de diferente gravedad y la aparici&#243;n de sibilancias recurrentes&#46; Todos los reci&#233;n nacidos de 4 centros de salud del &#193;rea Sur de Madrid fueron invitados a participar en el primer control de salud &#40;7-14 d&#237;as de vida&#41;&#46; Los padres o tutores firmaron un consentimiento informado y completaron un cuestionario de datos epidemiol&#243;gicos &#40;historia de asma y atopia en la familia&#44; exposici&#243;n a humo de tabaco&#44; datos de embarazo y parto&#44; y n&#250;mero de hermanos&#41;&#46; Se tomaron aspirados nasofar&#237;ngeos &#40;ANF&#41; en esta visita y en los controles de salud realizados a los 2&#44; 4&#44; 6 y 12 meses&#46; Adem&#225;s&#44; los ni&#241;os fueron evaluados por los pediatras y se recogi&#243; otra muestra de ANF cuando desarrollaron s&#237;ntomas respiratorios&#46;</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se consideraron &#171;controles sanos&#187; los ni&#241;os a los que se les recogi&#243; muestra en las revisiones peri&#243;dicas de salud&#44; aunque tuvieran rinorrea aislada&#46; Se defini&#243; &#171;infecci&#243;n asintom&#225;tica&#187; si estos pacientes ten&#237;an un virus en el ANF&#46; Se consider&#243; &#171;infecci&#243;n respiratoria cl&#237;nicamente significativa&#187; en aquellos pacientes que cumplieron s&#237;ntomas de infecci&#243;n respiratoria seg&#250;n se describe en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a>&#46; Se defini&#243; &#171;primera identificaci&#243;n viral positiva&#187; aquella muestra que por primera vez en la vida del ni&#241;o detecta por PCR un virus respiratorio&#44; independientemente de que fuera una infecci&#243;n asintom&#225;tica&#44; una infecci&#243;n sintom&#225;tica ambulatoria o una infecci&#243;n sintom&#225;tica que requiriese ingreso hospitalario&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0080">Datos cl&#237;nicos de infecci&#243;n respiratoria</span><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los ni&#241;os que cumplieron los criterios de infecci&#243;n respiratoria descritos en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> fueron evaluados por el pediatra&#44; se complet&#243; un formulario cl&#237;nico y se recogi&#243; la muestra correspondiente de ANF&#46; En el caso de que el lactante requiriese hospitalizaci&#243;n&#44; las variables m&#225;s relevantes fueron igualmente recogidas en otro formulario&#46; La rinorrea aislada no fue considerada una infecci&#243;n respiratoria cl&#237;nica&#46; Dentro de las infecciones respiratorias se distinguen las siguientes entidades&#58; &#171;infecci&#243;n respiratoria de v&#237;as altas&#187; &#40;IRVA&#41; definida como aquella que cumple los criterios de la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> siempre que no se acompa&#241;ara de dificultad respiratoria o sibilancias&#46; Se consider&#243; &#171;bronquiolitis&#187; el primer episodio de infecci&#243;n respiratoria acompa&#241;ada de dificultad respiratoria y sibilancias&#46; Los siguientes episodios de similares caracter&#237;sticas&#44; se identificaron como &#171;sibilancias recurrentes&#187;&#46; Los episodios de &#171;laringotraqueobronquitis&#187; asociaron disnea inspiratoria y sibilancias&#46; &#171;Laringitis&#187; se consider&#243; cuando se objetiv&#243; disnea inspiratoria sin sibilancias&#46; Se clasificaron como &#171;neumon&#237;as&#187; los infiltrados focales y consolidaciones en la radiograf&#237;a de t&#243;rax&#44; en ausencia de sibilancias&#46;</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se consideraron infecciones graves todas aquellas que requirieron hospitalizaci&#243;n&#44; siendo el resto leves&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0085">Recogida de muestras</span><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Cuando se cumplieron los criterios mencionados&#44; la muestra de ANF fue recogida y refrigerada a 4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C hasta su transporte al Centro Nacional de Microbiolog&#237;a &#40;Laboratorio de Gripe y Virus Respiratorios&#41;&#46; En los pacientes hospitalizados&#44; entre las 7&#58;00 y 8&#58;00<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de la ma&#241;ana tras el ingreso&#44; se recogi&#243; la muestra de ANF y se mantuvo refrigerada hasta su transporte&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0090">Estudio virol&#243;gico</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se realizaron 3 ensayos de RT-nested PCR para detectar un total de 16 virus respiratorios&#46; Para la transcripci&#243;n reversa &#40;RT&#41; y la primera amplificaci&#243;n se emple&#243; el kit Qiagen OneStep RT-PCR &#40;Qiagen&#41;&#46; Influenza A&#44; B y C fueron detectados usando una PCR m&#250;ltiple previamente descrita<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0205"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; Una segunda PCR m&#250;ltiple se emple&#243; para detectar los virus parainfluenza &#40;PIV&#41; 1 a 4&#44; coronavirus 229E y OC43&#44; enterovirus y RV<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0210"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#46; La presencia de VRS-A y B&#44; hMPV&#44; hBoV y adenovirus &#40;ADV&#41; fue investigada por una tercera RT-nested PCR-BRQ<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0095">An&#225;lisis estad&#237;stico</span><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los valores fueron expresados como porcentajes para las variables discretas&#44; y como media y desviaci&#243;n est&#225;ndar para las variables continuas&#46; Las caracter&#237;sticias cl&#237;nicas y las variables de laboratorio fueron comparadas empleando el test t de Student&#44; el test U Mann-Whitney&#44; el test &#967;<span class="elsevierStyleSup">2</span>&#44; y el test exacto de Fisher&#46; Un valor de p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05 fue considerado como estad&#237;sticamente significativo&#46; Todos los an&#225;lisis fueron realizados empleando el Statistical Package for the Social Sciences &#40;SPSS&#41;&#44; version 13&#46;0&#46;</p></span></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0100">Resultados</span><span id="sec0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0105">Caracter&#237;sticas epidemiol&#243;gicas de la cohorte</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un total de 302 ni&#241;os fueron reclutados al nacimiento&#46; El 55&#44;3&#37; fueron varones &#40;167&#41;&#44; un 80&#37; fueron de padres espa&#241;oles y un 14&#37; fueron de origen hispano&#46; El 35&#37; de los ni&#241;os estuvieron expuestos al humo del tabaco&#59; el 36&#37; de las madres y el 37&#37; de los padres ten&#237;an asma y&#47;o atopia&#46; Solo 2 pacientes fueron prematuros con una edad gestacional de 33 semanas&#46; Todos los ni&#241;os&#44; excepto 7 casos&#44; completaron el seguimiento durante un a&#241;o&#46; Estos 7 pacientes no tuvieron muestras de la visita de los 12 meses&#44; pero se contact&#243; con sus pediatras para obtener informaci&#243;n cl&#237;nica de su evoluci&#243;n y fueron finalmente incluidos en el an&#225;lisis&#46;</p></span><span id="sec0050" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0110">Muestras virol&#243;gicas y resultados</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se recogieron un total de 1&#46;239 muestras&#44; 1&#46;005 de las cuales correspondieron a visitas rutinarias y 288 a muestras de infecciones respiratorias&#46; De las muestras tomadas en los controles de salud&#44; un 30&#44;8&#37; &#40;310&#41; fueron positivas&#44; mientras que se detect&#243; un virus en el 77&#44;8&#37; de las infecciones respiratorias &#40;224&#47;288&#41;&#44; p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;001 &#40;odds ratio&#58; 3&#44; IC 95&#37;&#58; 2&#44;4-3&#44;8&#41;&#46; La frecuencia de detecciones virales en ni&#241;os asintom&#225;ticos &#40;controles sanos&#41; se increment&#243; proporcionalmente con la edad de los ni&#241;os&#44; desde un 20&#44;8&#37; en los ni&#241;os de 15 d&#237;as&#44; hasta un 42&#37; en los ni&#241;os de 12 meses&#46; El virus identificado con mayor frecuencia fue el RV en el 82&#37; &#40;254&#41; de los casos&#46; En una peque&#241;a proporci&#243;n se encontraron ADV &#40;9&#44;7&#37;&#41;&#44; PIV &#40;4&#44;2&#37;&#41;&#44; hBoV &#40;3&#44;2&#37;&#41;&#44; hMPV &#40;2&#44;9&#37;&#41;&#44; FLU &#40;2&#44;2&#37;&#41; y VRS &#40;1&#44;6&#37;&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0055" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0115">Primera detecci&#243;n viral positiva y evoluci&#243;n de los ni&#241;os</span><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">De los 302 lactantes incluidos en el estudio&#44; 239 &#40;79&#37;&#41; tuvieron&#44; al menos&#44; una detecci&#243;n viral positiva durante el primer a&#241;o de vida &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>&#41;&#46; El virus m&#225;s frecuentemente identificado fue el RV &#40;181 muestras&#44; 71&#37;&#41;&#44; seguido en menor proporci&#243;n por el PIV &#40;6&#44;3&#37;&#41;&#44; ADV &#40;5&#37;&#41; y VRS &#40;6&#37;&#41;&#46; Solo en 21 casos &#40;8&#44;8&#37;&#41; se detectaron coinfecciones&#46; La edad media de la primera identificaci&#243;n viral fue 3&#44;4 &#40;DE 2&#44;8&#41; meses&#46; Esta primera determinaci&#243;n viral positiva se asoci&#243; en 45 casos &#40;20&#37;&#41; con infecci&#243;n de v&#237;as altas&#44; en 19 &#40;8&#44;5&#37;&#41; con bronquiolitis&#44; y en los 159 casos restantes &#40;70&#37;&#41; los ni&#241;os fueron asintom&#225;ticos y las muestras hab&#237;an sido recogidas durante las visitas rutinarias de salud&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se analiz&#243; la evoluci&#243;n de los ni&#241;os que tuvieron al menos una muestra viral positiva&#44; y 27 &#40;11&#37;&#41; desarrollaron sibilancias recurrentes durante el primer a&#241;o &#40;2&#44;9 &#91;DE 1&#44;2&#93; episodios&#44; rango 2-5&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig&#46; 3</a>&#41;&#46; El RV fue el primer virus identificado en 18 casos &#40;66&#37;&#41; y de ellos&#44; 14 ni&#241;os se encontraban asintom&#225;ticos cuando se recogi&#243; la muestra &#40;visita rutinaria&#41; &#40;52&#37;&#41;&#46; La edad media de los ni&#241;os que desarrollaron sibilancias recurrentes en su primera determinaci&#243;n positiva fue 2 &#40;DE 1&#44;3&#41; meses &#40;todos salvo 3 ten&#237;an menos de 3 meses&#41;&#46; Los episodios de bronquiolitis de estos 27 ni&#241;os requirieron hospitalizaci&#243;n en 10 casos &#40;37&#37;&#41;&#46; El virus m&#225;s frecuente fue el RV&#44; tanto en las bronquiolitis m&#225;s leves ambulantes &#40;11&#47;17&#44; 69&#37;&#41; como en las que requirieron hospitalizaci&#243;n &#40;7&#47;10&#44; 70&#37;&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Desarrollaron episodios de sibilancias recurrentes &#40;al menos uno tras la bronquiolitis inicial&#41; el 58&#44;3&#37; de los ni&#241;os cuya primera identificaci&#243;n viral positiva fue una infecci&#243;n grave que precis&#243; hospitalizaci&#243;n vs&#46; el 8&#44;6&#37; de los lactantes cuya primera detecci&#243;n viral fue una infecci&#243;n leve ambulatoria o una detecci&#243;n asintom&#225;tica&#44; p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;001 &#40;odds ratio&#58; 2&#44;18&#59; IC 95&#37;&#58; 1&#44;05-4&#44;5&#41;&#46; Un total de 5 ni&#241;os recibieron montelukast o budesonida durante su evoluci&#243;n &#40;18&#37;&#44; 3 hab&#237;an sido hospitalizados y 2 ambulatorios durante su primera identificaci&#243;n viral positiva&#41;&#46; La historia familiar de asma o atopia no fue diferente entre los ni&#241;os con o sin sibilancias recurrentes&#46;</p></span><span id="sec0060" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0120">Caracter&#237;sticas de las infecciones ambulantes y hospitalizadas</span><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se recogieron 288 episodios de infecci&#243;n ambulatoria&#44; correspondientes a 160 ni&#241;os &#40;53&#37; del total de los ni&#241;os incluidos&#41; que sufrieron entre 1 y 6 episodios &#40;1&#44;6 &#91;DE 1&#93;&#41;&#46; Los s&#237;ntomas m&#225;s comunes fueron fiebre en 90 casos &#40;38&#37;&#41;&#44; rinorrea en 224 &#40;96&#37;&#41;&#44; tos en 223 &#40;96&#37;&#41;&#44; dificultad respiratoria en 51 &#40;21&#37;&#41; y s&#237;ntomas inespec&#237;ficos en 35 &#40;15&#37;&#41;&#46; Los diagn&#243;sticos m&#225;s frecuentes fueron infecci&#243;n respiratoria alta &#40;147&#44; 51&#37;&#41;&#44; bronquiolitis &#40;48&#44; 16&#37;&#41; y&#44; con menos frecuencia&#44; episodios recurrentes de sibilancias&#44; laringitis y neumon&#237;a&#46; Solo 2 pacientes tuvieron infiltrados radiol&#243;gicos y ambos precisaron hospitalizaci&#243;n durante su evoluci&#243;n&#46; Los virus detectados en estos episodios fueron &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>&#41; RV en 127 casos &#40;55&#44;8&#37;&#41;&#44; seguido por PIV &#40;13&#37;&#41;&#44; VRS &#40;12&#44;5&#37;&#41;&#44; hMPV &#40;8&#44;9&#37;&#41; y FLU &#40;8&#37;&#41;&#46; El agente causal de infecci&#243;n respiratoria de v&#237;as altas fue RV en el 61&#37; de los casos&#44; seguido por PIV &#40;13&#37;&#41; y ADV &#40;11&#37;&#41;&#46; En los ni&#241;os con bronquiolitis se detect&#243; RV en el 53&#37;&#44; VRS en el 25&#37; y hMPV en el 8&#37; de los casos&#46;</p><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un total de 19 episodios de hospitalizaci&#243;n correspondientes a 14 ni&#241;os fueron analizados &#40;14&#47;302&#59; 4&#44;6&#37; de la cohorte&#44; y 5&#44;8&#37; de los ni&#241;os con una identificaci&#243;n viral positiva&#41;&#46; Cinco pacientes fueron hospitalizados m&#225;s de 2 veces en el primer a&#241;o de vida&#46; El 58&#37; de los casos &#40;11&#41; fueron mujeres&#46; La edad media al ingreso fue 3&#44;6 &#40;DE 2&#44;5&#41; meses &#40;rango 6 d&#237;as-8 meses&#41;&#46; El 42&#37; presentaron fiebre &#40;38&#44;6&#176;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>C &#91;DE 0&#44;9&#93;&#41; con una duraci&#243;n de 3&#44;5 &#40;DE 2&#41; d&#237;as&#46; El 68&#37; &#40;13&#47;19 episodios&#41; necesitaron ox&#237;geno durante una media de 5 &#40;DE 3&#41; d&#237;as&#44; y la duraci&#243;n de la estancia fue 5&#44;8 &#40;DE 3&#44;6&#41; d&#237;as&#46; El 26&#37; de ellos &#40;5&#47;19&#41; tuvieron un infiltrado radiol&#243;gico&#46; El diagn&#243;stico fue bronquiolitis en 12 casos &#40;63&#37;&#41;&#44; episodio de sibilancias en 3 &#40;15&#37;&#41;&#44; infecci&#243;n respiratoria de v&#237;as altas en 3 y neumon&#237;a en un caso&#46; Solo 3 ni&#241;os recibieron tratamiento antibi&#243;tico&#46; Se detect&#243; VRS en el 42&#37; de los episodios y RV en el 52&#37;&#46; Se detect&#243; coinfecci&#243;n viral en 4 casos&#46;</p></span></span><span id="sec0065" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0125">Discusi&#243;n</span><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un considerable n&#250;mero de lactantes presentan una detecci&#243;n para virus respiratorios durante su primer a&#241;o de vida&#44; alcanzando el 79&#37; en nuestra cohorte&#46; M&#225;s de la mitad de los ni&#241;os tienen al menos una infecci&#243;n sintom&#225;tica ambulatoria&#44; con una media de 1&#44;6 infecciones sintom&#225;ticas por a&#241;o &#40;rango 1-6&#41;&#46; Y alrededor de un 5&#37; necesitan hospitalizaci&#243;n&#46; El virus m&#225;s frecuentemente identificado fue RV en todos los casos&#44; tanto en ni&#241;os sintom&#225;ticos &#40;43&#37;&#41; como en asintom&#225;ticos &#40;25&#37;&#41;&#46;</p><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El 11&#37; de los ni&#241;os que tuvieron una detecci&#243;n viral positiva desarrollaron posteriormente sibilancias recurrentes en el primer a&#241;o de vida&#44; pero aquellos que precisaron hospitalizaci&#243;n debido a bronquiolitis tuvieron mucho mayor riesgo &#40;58&#37;&#44; odds ratio&#58; 2&#44;18&#41; comparados con aquellos cuya primera infecci&#243;n fue leve o asintom&#225;tica&#46;</p><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nuestros datos coinciden con el estudio realizado por Rhedin et al&#46; en un grupo de ni&#241;os ambulatorios con infecciones respiratorias y sus controles asintom&#225;ticos&#46; Rhedin et al&#46; detectaron virus respiratorios en el 72&#44;3&#37; de los casos &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>151&#41; y en el 35&#44;4&#37; de los controles &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>74&#41; &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;001&#41;&#46; El virus m&#225;s com&#250;nmente identificado fue el RV tanto en pacientes como en controles &#40;47&#44;9 y 21&#44;5&#37;&#44; respectivamente&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46; Aunque las infecciones por RV son frecuentes&#44; un estudio reciente empleando secuenciaci&#243;n de nucle&#243;tidos ha demostrado que la presencia prolongada de ARN de RV en el tracto respiratorio despu&#233;s de una infecci&#243;n respiratoria alta fue infrecuente &#40;&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>5&#37;&#41; en lactantes sanos&#46; La detecci&#243;n de ARN de RV en un lactante represent&#243; m&#225;s probablemente una nueva infecci&#243;n en un periodo de 30 d&#237;as<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0215"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#46; Otro estudio mostr&#243; tambi&#233;n que la detecci&#243;n del mismo tipo de virus por m&#225;s de 2 semanas es inusual<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#46; Nuestros ni&#241;os clasificados como sanos &#40;visitas rutinarias para vacunaci&#243;n&#41; ten&#237;an una importante proporci&#243;n de RV probablemente porque la rinorrea aislada no se tom&#243; en consideraci&#243;n y es un s&#237;ntoma frecuente en ni&#241;os&#44; que no contraindica la vacunaci&#243;n&#46; Sin embargo&#44; es posible que la rinorrea sea la sintomatolog&#237;a asociada a verdaderas infecciones leves por RV&#46; Desafortunadamente&#44; no tenemos registrado el porcentaje de ni&#241;os considerados controles sanos que ten&#237;an rinorrea como &#250;nico dato&#46; Esto est&#225; de acuerdo con la hip&#243;tesis de Jartti et al&#46; de que el RV siempre causa una verdadera infecci&#243;n con o sin s&#237;ntomas relevantes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Aunque algunos autores como Jansen et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0225"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#44; que detectaron mayor carga viral de RV en ni&#241;os con infecci&#243;n aguda sintom&#225;tica respecto a los asintom&#225;ticos&#44; o como Utokaparch et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0230"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#44; quienes detectaron significativamente m&#225;s elevada la carga viral de RV en infecciones del tracto respiratorio inferior&#44; otros como Takeyama et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0235"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a> no encuentran correlaci&#243;n entre la carga viral del RV y la severidad de la enfermedad&#46; En cualquier caso&#44; el significado cl&#237;nico de la carga viral en muestras respiratorias no est&#225; bien establecido y nosotros no hemos realizado carga viral en nuestros pacientes&#46;</p><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nos gustar&#237;a tambi&#233;n mencionar el bajo porcentaje de coinfecciones virales detectadas en nuestra cohorte &#40;solo 8&#44;8&#37;&#41;&#44; mientras en otras series&#44; incluyendo estudios previos de nuestro grupo&#44; las coinfecciones alcanzaron el 46&#37; en infecciones por RV en ni&#241;os hospitalizados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0240"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&#46; Creemos que la edad de nuestros pacientes &#40;una importante proporci&#243;n de muestras fueron recogidas en ni&#241;os menores de 6 meses&#41; y el hecho de incluir las infecciones leves y las detecciones asintom&#225;ticas podr&#237;an explicar la baja proporci&#243;n de coinfecciones&#46;</p><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Van der Gugten et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0245"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#44; en una cohorte de 140 ni&#241;os reci&#233;n nacidos&#44; con un dise&#241;o bastante similar al nuestro&#44; encontraron que las infecciones por RV no estaban relacionadas con sibilancias a los 4 a&#241;os&#44; pero las infecciones por RV asociadas a sibilancias en el primer a&#241;o de vida fueron un indicador del riesgo de desarrollar sibilancias recurrentes posteriormente&#46; Aunque ellos no estudiaron la severidad del episodio agudo&#44; las infecciones leves sin sibilancias no se asociaron con un mayor riesgo&#46; La conclusi&#243;n que obtienen es la misma que la encontrada en nuestra cohorte&#44; en la cual las infecciones por RV y tambi&#233;n por VRS &#8212;de la suficiente severidad como para causar bronquiolitis que requiere hospitalizaci&#243;n&#8212; son un factor de riesgo para desarrollar sibilancias incluso en el primer a&#241;o de vida&#46; El seguimiento de nuestra cohorte en el futuro inmediato nos permitir&#225; conocer si el riesgo de sibilancias permanece elevado en la edad preescolar&#46; Como Lemanske et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a> sugirieron en su estudio&#44; la severidad de las infecciones es un factor de riesgo para el desarrollo de asma y sibilancias recurrentes&#46; Diferentes estudios han mostrado que las bronquiolitis severas asociadas a infecci&#243;n por RV suponen un riesgo mayor de asma&#44; pero como ya hemos discutido anteriormente&#44; estos estudios est&#225;n realizados en poblaciones seleccionadas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0250"><span class="elsevierStyleSup">24-26</span></a>&#46; Nuestra serie&#44; que analiza infecciones tanto asintom&#225;ticas como sintom&#225;ticas&#44; as&#237; como la gravedad a una edad temprana &#40;menos de 3 meses en la mayor&#237;a de los primeros episodios&#41; en una poblaci&#243;n no seleccionada&#44; aporta una aproximaci&#243;n m&#225;s completa a esta cuesti&#243;n&#46;</p><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Aunque nuestro estudio tiene algunas fortalezas&#44; como la cohorte no seleccionada&#44; el an&#225;lisis de todos los virus respiratorios &#40;no solo de los m&#225;s frecuentes&#41; y la presencia de infecciones asintom&#225;ticas&#44; algunas consideraciones metodol&#243;gicas merecen un comentario&#46; No hemos realizado muestras semanales para estudiar la eliminaci&#243;n de los virus y su duraci&#243;n&#44; y tampoco hemos realizado un genotipado del RV&#46; La duraci&#243;n del seguimiento es aun corta&#44; y el n&#250;mero de pacientes con sibilancias recurrentes es peque&#241;o&#46; Sin embargo&#44; pensamos que la asociaci&#243;n encontrada es valorable y que probablemente obtendremos m&#225;s conclusiones en los pr&#243;ximos a&#241;os&#46; Hasta entonces&#44; podemos afirmar que las infecciones respiratorias en los primeros meses de vida&#44; suficientemente graves como para requerir hospitalizaci&#243;n&#44; suponen un factor de riesgo para el desarrollo de sibilancias recurrentes&#46;</p></span><span id="sec0070" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0130">Financiaci&#243;n</span><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Este estudio ha sido parcialmente financiado por el Fondo de Investigaciones Sanitarias&#58; PI12&#47;0129&#44; por la Beca de Investigaci&#243;n 2011 de la Asociaci&#243;n Espa&#241;ola de Pediatr&#237;a &#40;AEP&#41; y por la Beca de Investigaci&#243;n 2011 de la Sociedad Espa&#241;ola de Neumolog&#237;a Pedi&#225;trica&#46;</p></span><span id="sec0075" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0135">Conflicto de intereses</span><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">Fiebre</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">Rinorrea</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">Tos</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">Taquipnea&#47;dificultad respiratoria</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">S&#237;ntomas inespec&#237;ficos no respiratorios &#40;al menos 2 de los 5&#41;</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>V&#243;mitos&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Rechazo de la ingesta&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Diarrea&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Letargia&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Irritabilidad&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo
ISSN: 16954033
Idioma original: Español
Datos actualizados diariamente
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2024 Noviembre 26 13 39
2024 Octubre 168 41 209
2024 Septiembre 227 39 266
2024 Agosto 204 56 260
2024 Julio 215 27 242
2024 Junio 208 47 255
2024 Mayo 246 36 282
2024 Abril 285 66 351
2024 Marzo 245 38 283
2024 Febrero 180 53 233
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2023 Noviembre 181 24 205
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2023 Julio 84 31 115
2023 Junio 84 35 119
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2022 Agosto 79 56 135
2022 Julio 85 41 126
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2022 Mayo 77 41 118
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2022 Marzo 150 55 205
2022 Febrero 185 28 213
2022 Enero 175 36 211
2021 Diciembre 110 55 165
2021 Noviembre 130 53 183
2021 Octubre 112 96 208
2021 Septiembre 66 42 108
2021 Agosto 69 43 112
2021 Julio 55 33 88
2021 Junio 94 50 144
2021 Mayo 83 64 147
2021 Abril 177 89 266
2021 Marzo 102 51 153
2021 Febrero 93 44 137
2021 Enero 103 71 174
2020 Diciembre 105 58 163
2020 Noviembre 83 67 150
2020 Octubre 206 61 267
2020 Septiembre 191 52 243
2020 Agosto 136 41 177
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2020 Junio 124 25 149
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2019 Julio 78 28 106
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