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El riesgo de mortalidad se calcula mediante una ecuaci&#243;n de regresi&#243;n log&#237;stica en la que el valor del PRISM es una de las variables&#44; junto con la edad y la existencia o no de intervenci&#243;n quir&#250;rgica previa al ingreso&#46; En 1996 se public&#243; una versi&#243;n m&#225;s sencilla del PRISM&#44; el PRISM-III&#44; que incluye 17 variables con 14 rangos<span class="elsevierStyleSup">4</span> y recoge el peor valor de cada una durante las primeras 12 o 24 h de cuidados intensivos&#46; Esta versi&#243;n se actualiza peri&#243;dicamente mediante el reajuste de los coeficientes de su ecuaci&#243;n de probabilidad de muerte&#44; pero para su utilizaci&#243;n es necesaria una licencia renovable anualmente&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Pueden argumentarse ciertas objeciones al PRISM debido a su planteamiento&#44; ya que en los pacientes m&#225;s graves&#44; que fallecen en las primeras 24 h&#44; el peor valor de cada variable puede estar diagnosticando la muerte m&#225;s que cuantificando la gravedad de la enfermedad<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Adem&#225;s el PRISM no discrimina la calidad de los cuidados intensivos administrados en las primeras 24 h&#59; as&#237;&#44; un paciente que reciba un tratamiento adecuado se recuperar&#225; m&#225;s r&#225;pidamente y tendr&#225; un PRISM menor que si recibiera un tratamiento menos correcto&#44; lo cual empeorar&#237;a los par&#225;metros valorados por el PRISM y &#233;ste indicar&#237;a aparentemente una mayor gravedad de su enfermedad<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Por otro lado&#44; el PRISM mide el estado del paciente sin tener en cuenta si tiene alguna enfermedad de base&#44; lo cual puede influir en su pron&#243;stico<span class="elsevierStyleSup">3</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Para intentar corregir los problemas que origina el planteamiento del PRISM&#44; en 1997 se public&#243; el <span class="elsevierStyleItalic">Paediatric Index of Mortality</span> &#40;PIM&#41;<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Este &#237;ndice eval&#250;a 8 variables&#44; recogiendo el primer valor de cada una durante la primera hora del ingreso&#46; A cada uno de estos valores se le aplica un coeficiente para determinar la probabilidad de muerte&#46; En 2003 el PIM fue actualizado para ajustarlo a la pr&#225;ctica intensiva m&#225;s reciente<span class="elsevierStyleSup">6</span>&#46; El PIM-2 incluye 3 variables m&#225;s&#44; adem&#225;s de modificar ligeramente las variables del PIM y los coeficientes de la ecuaci&#243;n de probabilidad de muerte&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El PIM resulta m&#225;s sencillo de aplicar que el PRISM&#44; pero tambi&#233;n presenta ciertos inconvenientes&#46; En primer lugar&#44; la primera medida de las constantes fisiol&#243;gicas al ingreso en la UCIP puede ser muy variable y no reflejar la gravedad de la enfermedad&#44; sino un estado transitorio relacionado con el traslado del paciente a la unidad<span class="elsevierStyleSup">7&#44;8</span>&#46; Adem&#225;s&#44; la f&#243;rmula matem&#225;tica aplicada para el c&#225;lculo de la probabilidad de muerte es muy compleja&#46; Por &#250;ltimo&#44; la experiencia con este sistema es muy limitada&#44; especialmente con el PIM-2&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El objetivo del presente estudio es comprobar la validez del PRISM&#44; el PIM y el PIM-2 en una muestra heterog&#233;nea de ni&#241;os cr&#237;ticos espa&#241;oles&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Pacientes y m&#233;todos</span></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Pacientes</span></p><p class="elsevierStylePara">El estudio se desarroll&#243; en las UCIP de dos hospitales&#58; la del Hospital General Universitario Gregorio Mara&#241;&#243;n de Madrid &#40;HGUGM&#41;&#44; unidad de nivel asistencial III que cuenta con 10 camas&#59; y la del Hospital Universitario Central de Asturias &#40;HUCA&#41;&#44; unidad de nivel asistencial II que cuenta con 4 camas y en la que la cirug&#237;a cardiovascular pedi&#225;trica no est&#225; disponible&#46; Ambas unidades admiten pacientes entre un mes y 16 a&#241;os&#44; aunque dependiendo de las necesidades asistenciales del hospital pueden ingresar excepcionalmente pacientes menores de un mes o mayores de 16 a&#241;os&#44; y est&#225;n atendidas las 24 h del d&#237;a por pediatras especializados en cuidados intensivos&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Se incluyeron en el estudio los pacientes cr&#237;ticamente enfermos ingresados de forma consecutiva desde el 1 de noviembre de 2003 hasta el 30 de junio de 2004&#46; Se excluyeron los pacientes que cumpl&#237;an alguno de los siguientes criterios&#58; <span class="elsevierStyleItalic">a&#41;</span> pacientes ingresados para control de sedaci&#243;n durante la realizaci&#243;n de procedimientos diagn&#243;sticos o terap&#233;uticos&#59; <span class="elsevierStyleItalic">b&#41;</span> pacientes con estancia menor de 2 h&#44; y <span class="elsevierStyleItalic">c&#41;</span> pacientes trasladados a otra UCIP para recibir cuidados que no se pod&#237;an administrar en la UCIP estudiada&#44; ya que en estos casos no se pod&#237;a conocer la evoluci&#243;n del paciente&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Metodolog&#237;a</span></p><p class="elsevierStylePara">Se dise&#241;&#243; un estudio de cohortes prospectivo y observacional&#46; De cada paciente se recogieron los siguientes datos&#58; edad&#44; sexo&#44; diagn&#243;stico de ingreso&#44; tiempo de estancia&#44; estado al alta de la UCIP &#40;vivo&#44; muerto&#41;&#44; as&#237; como las variables del PRISM&#44; del PIM y del PIM-2&#46; Para definir el diagn&#243;stico de ingreso se tuvo en cuenta la disfunci&#243;n que origin&#243; la necesidad de cuidados intensivos&#44; seg&#250;n las Normas de la Sociedad de Cuidados Intensivos de la Academia Americana de Pediatr&#237;a<span class="elsevierStyleSup">9</span>&#44; a&#241;adiendo un apartado para politraumatismos con o sin traumatismo craneoencef&#225;lico&#46; Para calcular la probabilidad de muerte de los pacientes se aplicaron las ecuaciones descritas por Pollack et al<span class="elsevierStyleSup">2</span> para el PRISM&#44; por Shann et al<span class="elsevierStyleSup">5</span> para el PIM y por Slater et al<span class="elsevierStyleSup">6</span> para el PIM-2&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">An&#225;lisis estad&#237;stico</span></p><p class="elsevierStylePara">Los datos fueron procesados mediante el programa inform&#225;tico SPSS &#40;Statistical Program for Social Science&#41;&#44; versi&#243;n 11&#46;0&#46; Para expresar las caracter&#237;sticas de los pacientes se han utilizado estad&#237;sticos descriptivos simples&#44; como media &#177; desviaci&#243;n est&#225;ndar&#44; medianas y porcentajes&#46; Para las comparaciones se utilizaron pruebas no param&#233;tricas por no presentar las variables una distribuci&#243;n normal&#44; aceptando como nivel de significaci&#243;n un valor de p &#60; 0&#44;05&#46; La comparaci&#243;n de las curvas ROC se realiz&#243; con el programa inform&#225;tico EpiDat &#40;An&#225;lisis Epidemiol&#243;gico de Datos Tabulados&#41;&#44; versi&#243;n 3&#46;1&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Para evaluar los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad se analizaron tres aspectos&#58; el funcionamiento general&#44; la discriminaci&#243;n y la calibraci&#243;n&#46; El funcionamiento general se estim&#243; a trav&#233;s de la Raz&#243;n de Mortalidad Estandarizada &#40;RME&#41;&#44; que compara la mortalidad observada en la muestra con la esperada por cada modelo &#40;RME &#61; mortalidad observada&#47;mortalidad esperada&#41;&#46; La discriminaci&#243;n &#40;capacidad del &#237;ndice para diferenciar entre los pacientes que sobreviven y los que fallecen&#41; se calcul&#243; midiendo el &#225;rea bajo la curva de rendimiento diagn&#243;stico &#40;curva ROC&#41;<span class="elsevierStyleSup">10</span>&#44; de forma que el mayor valor del &#225;rea bajo la curva ROC se corresponde con la mejor capacidad de discriminaci&#243;n&#59; se considera que un &#225;rea de 0&#44;70-0&#44;79 es aceptable&#44; de 0&#44;80-0&#44;89 es buena y de 0&#44;90 o m&#225;s es excelente&#46; La calibraci&#243;n &#40;grado de exactitud de las predicciones de riesgo realizadas por el modelo&#41; se estim&#243; con la prueba de bondad de ajuste de Hosmer-Lemeshow<span class="elsevierStyleSup">11</span>&#44; que consiste en comparar el n&#250;mero de muertes observado con el n&#250;mero de muertes esperado y el n&#250;mero de supervivientes observado con el n&#250;mero de supervivientes esperado en 10 grupos de riesgo de mortalidad crecientes o deciles de riesgo&#59; la calibraci&#243;n estad&#237;stica se evidencia por un valor de p &#62; 0&#44;05&#44; de forma que a mayor valor de p&#44; mejor ajuste del modelo&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Resultados</span></p><p class="elsevierStylePara">Desde el 1 de noviembre de 2003 hasta el 30 de junio de 2004 fueron ingresados en las unidades de estudio 245 pacientes&#44; de los cuales se excluyeron 4 pacientes del HUCA que fueron trasladados a otra UCIP&#46; Por tanto&#44; se analizaron los datos de 241 pacientes&#44; 140 procedentes del HGUGM y 101 procedentes del HUCA&#46; La edad media fue de 62&#44;6 &#177; 61&#44;8 meses &#40;mediana 41&#44;3 meses&#41;&#44; con una relaci&#243;n var&#243;n&#58;mujer de 1&#44;3&#58;1&#46; Los distintos diagn&#243;sticos por los que los pacientes precisaron ingreso aparecen reflejados en la figura 1&#46; La estancia media fue 7&#44;3 &#177; 12&#44;6 d&#237;as&#44; con una estancia mediana de 4 d&#237;as&#46; La tasa global de mortalidad fue del 4&#44;1 &#37; &#40;10 pacientes&#58; 9 en el HGUGM y uno en el HUCA&#41;&#59; el 30 &#37; de los pacientes fallecidos lo fueron en las primeras 24 h del ingreso&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img src="37v66n04-13101237tab01.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Figura 1&#46;</span><span class="elsevierStyleItalic"> Distribuci&#243;n de los pacientes por grupo diagn&#243;stico&#46;</span></p><p class="elsevierStylePara">Los pacientes fallecidos presentaron una probabilidad de muerte calculada por el PRISM&#44; el PIM y el PIM-2 significativamente mayor que los pacientes supervivientes &#40;tabla 1&#41;&#46; Pero al analizar el funcionamiento general de cada &#237;ndice&#44; se observaron diferencias entre los tres &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad&#46; As&#237;&#44; la RME fue 0&#44;44 para el PRISM &#40;mortalidad esperada&#58; 22&#44;8 pacientes&#59; intervalo de confianza del 95 &#37; &#91;IC 95 &#37;&#93;&#58; 0&#44;17-0&#44;71&#41;&#44; 0&#44;86 para el PIM &#40;mortalidad esperada&#58; 11&#44;7 pacientes&#59; IC 95 &#37;&#58; 0&#44;33-1&#44;39&#41; y 0&#44;91 para el PIM-2 &#40;mortalidad esperada&#58; 11 pacientes&#59; IC 95 &#37;&#58; 0&#44;35-1&#44;48&#41;&#46; La discriminaci&#243;n medida por el &#225;rea bajo la curva ROC fue buena para los tres &#237;ndices &#40;fig&#46; 2&#41;&#44; aunque no se encontraron diferencias estad&#237;sticamente significativas entre las 3 &#225;reas &#40;x<span class="elsevierStyleSup">2</span> &#40;2&#41; &#61; 1&#44;23&#59; p &#61; 0&#44;27&#41;&#46; Por &#250;ltimo&#44; no se observ&#243; calibraci&#243;n estad&#237;stica para el PRISM&#44; pero s&#237; para el PIM y el PIM-2&#59; los datos se muestran en la tabla 2&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img src="37v66n04-13101237tab02.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><img src="37v66n04-13101237tab03.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Figura 2&#46;</span><span class="elsevierStyleItalic"> Curvas de rendimiento diagn&#243;stico &#40;curvas ROC&#41; calculadas para cada &#237;ndice pron&#243;stico de mortalidad&#44; especificando el &#225;rea bajo la curva con el error est&#225;ndar y el intervalo de confianza del 95 &#37;&#46;</span></p><p class="elsevierStylePara"><img src="37v66n04-13101237tab04.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Discusi&#243;n</span></p><p class="elsevierStylePara">Los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad han sido dise&#241;ados para estimar la gravedad de los pacientes ingresados en las UCIP&#44; pero tambi&#233;n permiten evaluar la calidad m&#233;dica de los cuidados administrados mediante la comparaci&#243;n de la mortalidad real con la esperada por la inestabilidad fisiol&#243;gica de los enfermos<span class="elsevierStyleSup">12-14</span>&#46; Adem&#225;s&#44; se emplean para estratificar a los pacientes en los estudios cl&#237;nicos y pueden formar parte de las gu&#237;as cl&#237;nicas de tratamiento<span class="elsevierStyleSup">8</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Existen varios factores que pueden influir en la validez de los &#237;ndices de mortalidad&#46; Estos modelos estad&#237;sticos se desarrollan a partir de los datos recogidos en determinadas unidades durante determinado per&#237;odo de tiempo&#46; Si la muestra de pacientes sobre la que se aplica un &#237;ndice presenta caracter&#237;sticas diferentes a la muestra original&#44; el ajuste del modelo puede no ser adecuado y por tanto la mortalidad calculada no ser&#225; fiable<span class="elsevierStyleSup">15&#44;16</span>&#46; Por otra parte&#44; la evoluci&#243;n de los cuidados intensivos administrados ha mejorado el pron&#243;stico de los pacientes<span class="elsevierStyleSup">17</span>&#44; por lo que un &#237;ndice basado en datos de varios a&#241;os atr&#225;s podr&#237;a calcular una mortalidad excesiva para la calidad actual de los cuidados intensivos<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#46; Por ello se deben validar los modelos de predicci&#243;n del riesgo de mortalidad antes de poder utilizarlos en una poblaci&#243;n&#46; En este estudio hemos intentado averiguar cu&#225;l de los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad disponibles actualmente para los ni&#241;os cr&#237;ticamente enfermos es el m&#225;s &#250;til para nuestros pacientes&#44; aunque el an&#225;lisis estad&#237;stico no tiene fuerza suficiente para extraer conclusiones definitivas debido al peque&#241;o tama&#241;o muestral y al escaso n&#250;mero de muertes observado&#46; Estos dos factores tambi&#233;n limitan el an&#225;lisis de los &#237;ndices en cada una de las UCIP incluidas y su comparaci&#243;n&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En el presente estudio&#44; los tres &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad evaluados &#40;PRISM&#44; PIM y PIM-2&#41; resultaron &#250;tiles para predecir la mortalidad&#44; ya que la probabilidad de muerte calculada para los pacientes fallecidos fue significativamente superior a la calculada para los supervivientes con los tres sistemas&#46; Pero el funcionamiento general estimado por la RME mostr&#243; que la mortalidad esperada por el PRISM fue dos veces superior al n&#250;mero de pacientes fallecidos&#44; mientras que el PIM y el PIM-2 estimaron mejor el n&#250;mero de muertes&#46; La RME realmente compara el n&#250;mero de muertes encontrado en el estudio con el n&#250;mero de muertes esperado si los mismos pacientes hubieran recibido los cuidados administrados en las unidades de las que se derivaron los &#237;ndices en el momento en que &#233;stos fueron desarrollados<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#46; Para generar el PRISM se emplearon los datos recogidos en 4 UCIP estadounidenses desde 1980 hasta 1985<span class="elsevierStyleSup">2</span>&#46; Para el PIM se utilizaron datos de 4 UCIP australianas desde 1988 hasta 1996<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Y para el PIM-2 los datos se recogieron en 7 UCIP&#44; cuatro en Australia&#44; dos en el Reino Unido y una en Nueva Zelanda&#44; desde 1997 hasta 1999<span class="elsevierStyleSup">6</span>&#46; As&#237;&#44; la mortalidad calculada por el PRISM en nuestra muestra es la que se obtendr&#237;a con la calidad de cuidados intensivos estadounidenses de la d&#233;cada de 1980&#46; La evoluci&#243;n de la medicina intensiva ha permitido un mejor tratamiento para los pacientes cr&#237;ticos&#44; de forma que la supervivencia es mayor ahora que hace una d&#233;cada<span class="elsevierStyleSup">17</span>&#46; Por esta raz&#243;n&#44; para medir la gravedad de los pacientes cr&#237;ticamente enfermos se deber&#237;an utilizar modelos m&#225;s recientes&#44; como el PRISM-III&#44; el PIM o el PIM-2&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La discriminaci&#243;n y la calibraci&#243;n son m&#225;s importantes que la RME en la evaluaci&#243;n de los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad&#46; Estos par&#225;metros miden aspectos diferentes de la validez de los modelos de predicci&#243;n del riesgo de mortalidad&#58; la discriminaci&#243;n examina la sensibilidad y la especificidad del sistema&#44; mientras que la calibraci&#243;n determina la exactitud de las predicciones de riesgo realizadas por el modelo&#46; En nuestro estudio&#44; los tres &#237;ndices presentaron una discriminaci&#243;n buena &#40;fig&#46; 2&#41;&#44; pero el PIM mostr&#243; un &#225;rea bajo la curva ROC menor que el PRISM y el PIM-2&#44; sin ser esta diferencia estad&#237;sticamente significativa&#46; En cuanto a la calibraci&#243;n&#44; al aplicar la prueba de Hosmer-Lemeshow tanto el PIM como el PIM-2 presentaron un buen ajuste a la muestra de pacientes &#40;p &#61; 0&#44;5174 y p &#61; 0&#44;8461&#44; respectivamente&#41;&#44; mientras que no se encontr&#243; calibraci&#243;n estad&#237;stica para el PRISM &#40;p &#61;  0&#44;0133&#41;&#46; La prueba de Hosmer-Lemeshow fue dise&#241;ada para calcular la bondad del ajuste de los modelos estad&#237;sticos basados en la regresi&#243;n log&#237;stica<span class="elsevierStyleSup">11</span>&#44; pero presenta limitaciones en las poblaciones peque&#241;as como la del presente estudio&#46; En estos casos&#44; el examen de los valores de la tabla de Hosmer-Lemeshow ofrece m&#225;s informaci&#243;n y esta es m&#225;s fiable que el simple valor de la p<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#46; La tabla 2 expone los valores obtenidos en nuestro estudio&#46; Las 5 columnas situadas a la izquierda representan los pacientes con menor probabilidad de muerte&#46; Al agrupar los valores en estas categor&#237;as se observa que el PRISM sobreestima ligeramente la mortalidad observada&#44; mientras que el PIM y el PIM-2 predicen mejor el n&#250;mero de muertes y supervivientes &#40;mortalidad observada&#47;mortalidad esperada&#58; PRISM &#61; 0&#47;1&#44;4&#59; PIM &#61; 1&#47;1&#44;1&#59; PIM-2 &#61; 0&#47;0&#44;8&#41;&#46; En las 5 columnas situadas a la derecha&#44; que representan a los pacientes con mayor probabilidad de muerte&#44; la mortalidad calculada por el PRISM duplica a la mortalidad real&#44; mientras que las predicciones realizadas por el PIM-2 son las m&#225;s ajustadas a la realidad &#40;mortalidad observada&#47; mortalidad esperada&#58; PRISM &#61; 10&#47;21&#44;4&#59; PIM &#61; 9&#47;10&#44;6&#59; PIM-2 &#61; 10&#47;10&#44;2&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara">As&#237; pues&#44; en este estudio el PIM y el PIM-2 presentan una discriminaci&#243;n y una calibraci&#243;n buenas&#44; mientras que el PRISM muestra una discriminaci&#243;n buena sin calibraci&#243;n estad&#237;stica&#46; Las discrepancias entre la calibraci&#243;n y la discriminaci&#243;n de los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad ya han sido previamente descritas&#46; En otros estudios que comparan el PRISM y el PIM&#44; ambos modelos presentaron buena discriminaci&#243;n pero mala calibraci&#243;n<span class="elsevierStyleSup">19&#44;20</span>&#46; La discriminaci&#243;n de un sistema depende de su capacidad de valoraci&#243;n de la inestabilidad fisiol&#243;gica del paciente&#44; mientras que la calibraci&#243;n depende de que la ecuaci&#243;n utilizada para calcular la probabilidad de muerte sea v&#225;lida para la muestra estudiada&#46; Si un sistema presenta una buena discriminaci&#243;n pero una mala calibraci&#243;n&#44; &#233;sta se podr&#237;a mejorar cambiando los coeficientes de la ecuaci&#243;n de probabilidad de muerte para que &#233;sta se ajuste mejor a la poblaci&#243;n estudiada<span class="elsevierStyleSup">21&#44;23</span>&#46; Aunque de esta forma se inutilizan los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad para evaluar la calidad de los cuidados intensivos administrados o para realizar comparaciones entre distintas UCIP&#44; el riesgo de mortalidad calculado ser&#237;a absolutamente fiable&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En resumen&#44; el PIM y el PIM-2 presentan un ajuste adecuado&#44; en t&#233;rminos de discriminaci&#243;n y calibraci&#243;n&#44; para estimar el riesgo de mortalidad de una muestra heterog&#233;nea de ni&#241;os cr&#237;ticos espa&#241;oles&#46; Sin embargo&#44; estos resultados deben ser confirmados en un estudio m&#225;s amplio&#46;</p><hr></hr><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Correspondencia&#58;</span> Dra&#46; S&#46; Prieto Espu&#241;es&#46;<br></br> Unidad de Cuidados Intensivos Pedi&#225;tricos&#46;<br></br> Hospital Universitario Central de Asturias&#46;<br></br> Celestino Villamil&#44; s&#47;n&#46; 33006 Oviedo&#46; Espa&#241;a&#46;<br></br> Correo electr&#243;nico&#58; <a href="mailto&#58;msoledadp&#64;yahoo&#46;es" class="elsevierStyleCrossRefs"> msoledadp&#64;yahoo&#46;es</a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Recibido en mayo de 2006&#46;<br></br> Aceptado para su publicaci&#243;n en diciembre de 2006&#46;</p>"
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Índices pronósticos de mortalidad en cuidados intensivos pediátricos
Prognostic indexes of mortality in pediatric intensive care units
S. Prieto Espuñesa, J. López-Herce Cidb, C. Rey Galána, A. Medina Villanuevaa, A. Concha Torrea, P. Martínez Camblorc
a Unidad de Cuidados Intensivos Pediátricos. Hospital Universitario Central de Asturias. Universidad de Oviedo. Asturias. España.
b Unidad de Cuidados Intensivos Pediátricos. Hospital General Universitario Gregorio Marañón. Madrid. España.
c Unidad Académica Multidisciplinar de Agronomía y Ciencias. Universidad Autónoma de Tamaulipas. México.
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El riesgo de mortalidad se calcula mediante una ecuaci&#243;n de regresi&#243;n log&#237;stica en la que el valor del PRISM es una de las variables&#44; junto con la edad y la existencia o no de intervenci&#243;n quir&#250;rgica previa al ingreso&#46; En 1996 se public&#243; una versi&#243;n m&#225;s sencilla del PRISM&#44; el PRISM-III&#44; que incluye 17 variables con 14 rangos<span class="elsevierStyleSup">4</span> y recoge el peor valor de cada una durante las primeras 12 o 24 h de cuidados intensivos&#46; Esta versi&#243;n se actualiza peri&#243;dicamente mediante el reajuste de los coeficientes de su ecuaci&#243;n de probabilidad de muerte&#44; pero para su utilizaci&#243;n es necesaria una licencia renovable anualmente&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Pueden argumentarse ciertas objeciones al PRISM debido a su planteamiento&#44; ya que en los pacientes m&#225;s graves&#44; que fallecen en las primeras 24 h&#44; el peor valor de cada variable puede estar diagnosticando la muerte m&#225;s que cuantificando la gravedad de la enfermedad<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Adem&#225;s el PRISM no discrimina la calidad de los cuidados intensivos administrados en las primeras 24 h&#59; as&#237;&#44; un paciente que reciba un tratamiento adecuado se recuperar&#225; m&#225;s r&#225;pidamente y tendr&#225; un PRISM menor que si recibiera un tratamiento menos correcto&#44; lo cual empeorar&#237;a los par&#225;metros valorados por el PRISM y &#233;ste indicar&#237;a aparentemente una mayor gravedad de su enfermedad<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Por otro lado&#44; el PRISM mide el estado del paciente sin tener en cuenta si tiene alguna enfermedad de base&#44; lo cual puede influir en su pron&#243;stico<span class="elsevierStyleSup">3</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Para intentar corregir los problemas que origina el planteamiento del PRISM&#44; en 1997 se public&#243; el <span class="elsevierStyleItalic">Paediatric Index of Mortality</span> &#40;PIM&#41;<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Este &#237;ndice eval&#250;a 8 variables&#44; recogiendo el primer valor de cada una durante la primera hora del ingreso&#46; A cada uno de estos valores se le aplica un coeficiente para determinar la probabilidad de muerte&#46; En 2003 el PIM fue actualizado para ajustarlo a la pr&#225;ctica intensiva m&#225;s reciente<span class="elsevierStyleSup">6</span>&#46; El PIM-2 incluye 3 variables m&#225;s&#44; adem&#225;s de modificar ligeramente las variables del PIM y los coeficientes de la ecuaci&#243;n de probabilidad de muerte&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El PIM resulta m&#225;s sencillo de aplicar que el PRISM&#44; pero tambi&#233;n presenta ciertos inconvenientes&#46; En primer lugar&#44; la primera medida de las constantes fisiol&#243;gicas al ingreso en la UCIP puede ser muy variable y no reflejar la gravedad de la enfermedad&#44; sino un estado transitorio relacionado con el traslado del paciente a la unidad<span class="elsevierStyleSup">7&#44;8</span>&#46; Adem&#225;s&#44; la f&#243;rmula matem&#225;tica aplicada para el c&#225;lculo de la probabilidad de muerte es muy compleja&#46; Por &#250;ltimo&#44; la experiencia con este sistema es muy limitada&#44; especialmente con el PIM-2&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El objetivo del presente estudio es comprobar la validez del PRISM&#44; el PIM y el PIM-2 en una muestra heterog&#233;nea de ni&#241;os cr&#237;ticos espa&#241;oles&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Pacientes y m&#233;todos</span></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Pacientes</span></p><p class="elsevierStylePara">El estudio se desarroll&#243; en las UCIP de dos hospitales&#58; la del Hospital General Universitario Gregorio Mara&#241;&#243;n de Madrid &#40;HGUGM&#41;&#44; unidad de nivel asistencial III que cuenta con 10 camas&#59; y la del Hospital Universitario Central de Asturias &#40;HUCA&#41;&#44; unidad de nivel asistencial II que cuenta con 4 camas y en la que la cirug&#237;a cardiovascular pedi&#225;trica no est&#225; disponible&#46; Ambas unidades admiten pacientes entre un mes y 16 a&#241;os&#44; aunque dependiendo de las necesidades asistenciales del hospital pueden ingresar excepcionalmente pacientes menores de un mes o mayores de 16 a&#241;os&#44; y est&#225;n atendidas las 24 h del d&#237;a por pediatras especializados en cuidados intensivos&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Se incluyeron en el estudio los pacientes cr&#237;ticamente enfermos ingresados de forma consecutiva desde el 1 de noviembre de 2003 hasta el 30 de junio de 2004&#46; Se excluyeron los pacientes que cumpl&#237;an alguno de los siguientes criterios&#58; <span class="elsevierStyleItalic">a&#41;</span> pacientes ingresados para control de sedaci&#243;n durante la realizaci&#243;n de procedimientos diagn&#243;sticos o terap&#233;uticos&#59; <span class="elsevierStyleItalic">b&#41;</span> pacientes con estancia menor de 2 h&#44; y <span class="elsevierStyleItalic">c&#41;</span> pacientes trasladados a otra UCIP para recibir cuidados que no se pod&#237;an administrar en la UCIP estudiada&#44; ya que en estos casos no se pod&#237;a conocer la evoluci&#243;n del paciente&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Metodolog&#237;a</span></p><p class="elsevierStylePara">Se dise&#241;&#243; un estudio de cohortes prospectivo y observacional&#46; De cada paciente se recogieron los siguientes datos&#58; edad&#44; sexo&#44; diagn&#243;stico de ingreso&#44; tiempo de estancia&#44; estado al alta de la UCIP &#40;vivo&#44; muerto&#41;&#44; as&#237; como las variables del PRISM&#44; del PIM y del PIM-2&#46; Para definir el diagn&#243;stico de ingreso se tuvo en cuenta la disfunci&#243;n que origin&#243; la necesidad de cuidados intensivos&#44; seg&#250;n las Normas de la Sociedad de Cuidados Intensivos de la Academia Americana de Pediatr&#237;a<span class="elsevierStyleSup">9</span>&#44; a&#241;adiendo un apartado para politraumatismos con o sin traumatismo craneoencef&#225;lico&#46; Para calcular la probabilidad de muerte de los pacientes se aplicaron las ecuaciones descritas por Pollack et al<span class="elsevierStyleSup">2</span> para el PRISM&#44; por Shann et al<span class="elsevierStyleSup">5</span> para el PIM y por Slater et al<span class="elsevierStyleSup">6</span> para el PIM-2&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">An&#225;lisis estad&#237;stico</span></p><p class="elsevierStylePara">Los datos fueron procesados mediante el programa inform&#225;tico SPSS &#40;Statistical Program for Social Science&#41;&#44; versi&#243;n 11&#46;0&#46; Para expresar las caracter&#237;sticas de los pacientes se han utilizado estad&#237;sticos descriptivos simples&#44; como media &#177; desviaci&#243;n est&#225;ndar&#44; medianas y porcentajes&#46; Para las comparaciones se utilizaron pruebas no param&#233;tricas por no presentar las variables una distribuci&#243;n normal&#44; aceptando como nivel de significaci&#243;n un valor de p &#60; 0&#44;05&#46; La comparaci&#243;n de las curvas ROC se realiz&#243; con el programa inform&#225;tico EpiDat &#40;An&#225;lisis Epidemiol&#243;gico de Datos Tabulados&#41;&#44; versi&#243;n 3&#46;1&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Para evaluar los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad se analizaron tres aspectos&#58; el funcionamiento general&#44; la discriminaci&#243;n y la calibraci&#243;n&#46; El funcionamiento general se estim&#243; a trav&#233;s de la Raz&#243;n de Mortalidad Estandarizada &#40;RME&#41;&#44; que compara la mortalidad observada en la muestra con la esperada por cada modelo &#40;RME &#61; mortalidad observada&#47;mortalidad esperada&#41;&#46; La discriminaci&#243;n &#40;capacidad del &#237;ndice para diferenciar entre los pacientes que sobreviven y los que fallecen&#41; se calcul&#243; midiendo el &#225;rea bajo la curva de rendimiento diagn&#243;stico &#40;curva ROC&#41;<span class="elsevierStyleSup">10</span>&#44; de forma que el mayor valor del &#225;rea bajo la curva ROC se corresponde con la mejor capacidad de discriminaci&#243;n&#59; se considera que un &#225;rea de 0&#44;70-0&#44;79 es aceptable&#44; de 0&#44;80-0&#44;89 es buena y de 0&#44;90 o m&#225;s es excelente&#46; La calibraci&#243;n &#40;grado de exactitud de las predicciones de riesgo realizadas por el modelo&#41; se estim&#243; con la prueba de bondad de ajuste de Hosmer-Lemeshow<span class="elsevierStyleSup">11</span>&#44; que consiste en comparar el n&#250;mero de muertes observado con el n&#250;mero de muertes esperado y el n&#250;mero de supervivientes observado con el n&#250;mero de supervivientes esperado en 10 grupos de riesgo de mortalidad crecientes o deciles de riesgo&#59; la calibraci&#243;n estad&#237;stica se evidencia por un valor de p &#62; 0&#44;05&#44; de forma que a mayor valor de p&#44; mejor ajuste del modelo&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Resultados</span></p><p class="elsevierStylePara">Desde el 1 de noviembre de 2003 hasta el 30 de junio de 2004 fueron ingresados en las unidades de estudio 245 pacientes&#44; de los cuales se excluyeron 4 pacientes del HUCA que fueron trasladados a otra UCIP&#46; Por tanto&#44; se analizaron los datos de 241 pacientes&#44; 140 procedentes del HGUGM y 101 procedentes del HUCA&#46; La edad media fue de 62&#44;6 &#177; 61&#44;8 meses &#40;mediana 41&#44;3 meses&#41;&#44; con una relaci&#243;n var&#243;n&#58;mujer de 1&#44;3&#58;1&#46; Los distintos diagn&#243;sticos por los que los pacientes precisaron ingreso aparecen reflejados en la figura 1&#46; La estancia media fue 7&#44;3 &#177; 12&#44;6 d&#237;as&#44; con una estancia mediana de 4 d&#237;as&#46; La tasa global de mortalidad fue del 4&#44;1 &#37; &#40;10 pacientes&#58; 9 en el HGUGM y uno en el HUCA&#41;&#59; el 30 &#37; de los pacientes fallecidos lo fueron en las primeras 24 h del ingreso&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img src="37v66n04-13101237tab01.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Figura 1&#46;</span><span class="elsevierStyleItalic"> Distribuci&#243;n de los pacientes por grupo diagn&#243;stico&#46;</span></p><p class="elsevierStylePara">Los pacientes fallecidos presentaron una probabilidad de muerte calculada por el PRISM&#44; el PIM y el PIM-2 significativamente mayor que los pacientes supervivientes &#40;tabla 1&#41;&#46; Pero al analizar el funcionamiento general de cada &#237;ndice&#44; se observaron diferencias entre los tres &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad&#46; As&#237;&#44; la RME fue 0&#44;44 para el PRISM &#40;mortalidad esperada&#58; 22&#44;8 pacientes&#59; intervalo de confianza del 95 &#37; &#91;IC 95 &#37;&#93;&#58; 0&#44;17-0&#44;71&#41;&#44; 0&#44;86 para el PIM &#40;mortalidad esperada&#58; 11&#44;7 pacientes&#59; IC 95 &#37;&#58; 0&#44;33-1&#44;39&#41; y 0&#44;91 para el PIM-2 &#40;mortalidad esperada&#58; 11 pacientes&#59; IC 95 &#37;&#58; 0&#44;35-1&#44;48&#41;&#46; La discriminaci&#243;n medida por el &#225;rea bajo la curva ROC fue buena para los tres &#237;ndices &#40;fig&#46; 2&#41;&#44; aunque no se encontraron diferencias estad&#237;sticamente significativas entre las 3 &#225;reas &#40;x<span class="elsevierStyleSup">2</span> &#40;2&#41; &#61; 1&#44;23&#59; p &#61; 0&#44;27&#41;&#46; Por &#250;ltimo&#44; no se observ&#243; calibraci&#243;n estad&#237;stica para el PRISM&#44; pero s&#237; para el PIM y el PIM-2&#59; los datos se muestran en la tabla 2&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img src="37v66n04-13101237tab02.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><img src="37v66n04-13101237tab03.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Figura 2&#46;</span><span class="elsevierStyleItalic"> Curvas de rendimiento diagn&#243;stico &#40;curvas ROC&#41; calculadas para cada &#237;ndice pron&#243;stico de mortalidad&#44; especificando el &#225;rea bajo la curva con el error est&#225;ndar y el intervalo de confianza del 95 &#37;&#46;</span></p><p class="elsevierStylePara"><img src="37v66n04-13101237tab04.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Discusi&#243;n</span></p><p class="elsevierStylePara">Los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad han sido dise&#241;ados para estimar la gravedad de los pacientes ingresados en las UCIP&#44; pero tambi&#233;n permiten evaluar la calidad m&#233;dica de los cuidados administrados mediante la comparaci&#243;n de la mortalidad real con la esperada por la inestabilidad fisiol&#243;gica de los enfermos<span class="elsevierStyleSup">12-14</span>&#46; Adem&#225;s&#44; se emplean para estratificar a los pacientes en los estudios cl&#237;nicos y pueden formar parte de las gu&#237;as cl&#237;nicas de tratamiento<span class="elsevierStyleSup">8</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Existen varios factores que pueden influir en la validez de los &#237;ndices de mortalidad&#46; Estos modelos estad&#237;sticos se desarrollan a partir de los datos recogidos en determinadas unidades durante determinado per&#237;odo de tiempo&#46; Si la muestra de pacientes sobre la que se aplica un &#237;ndice presenta caracter&#237;sticas diferentes a la muestra original&#44; el ajuste del modelo puede no ser adecuado y por tanto la mortalidad calculada no ser&#225; fiable<span class="elsevierStyleSup">15&#44;16</span>&#46; Por otra parte&#44; la evoluci&#243;n de los cuidados intensivos administrados ha mejorado el pron&#243;stico de los pacientes<span class="elsevierStyleSup">17</span>&#44; por lo que un &#237;ndice basado en datos de varios a&#241;os atr&#225;s podr&#237;a calcular una mortalidad excesiva para la calidad actual de los cuidados intensivos<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#46; Por ello se deben validar los modelos de predicci&#243;n del riesgo de mortalidad antes de poder utilizarlos en una poblaci&#243;n&#46; En este estudio hemos intentado averiguar cu&#225;l de los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad disponibles actualmente para los ni&#241;os cr&#237;ticamente enfermos es el m&#225;s &#250;til para nuestros pacientes&#44; aunque el an&#225;lisis estad&#237;stico no tiene fuerza suficiente para extraer conclusiones definitivas debido al peque&#241;o tama&#241;o muestral y al escaso n&#250;mero de muertes observado&#46; Estos dos factores tambi&#233;n limitan el an&#225;lisis de los &#237;ndices en cada una de las UCIP incluidas y su comparaci&#243;n&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En el presente estudio&#44; los tres &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad evaluados &#40;PRISM&#44; PIM y PIM-2&#41; resultaron &#250;tiles para predecir la mortalidad&#44; ya que la probabilidad de muerte calculada para los pacientes fallecidos fue significativamente superior a la calculada para los supervivientes con los tres sistemas&#46; Pero el funcionamiento general estimado por la RME mostr&#243; que la mortalidad esperada por el PRISM fue dos veces superior al n&#250;mero de pacientes fallecidos&#44; mientras que el PIM y el PIM-2 estimaron mejor el n&#250;mero de muertes&#46; La RME realmente compara el n&#250;mero de muertes encontrado en el estudio con el n&#250;mero de muertes esperado si los mismos pacientes hubieran recibido los cuidados administrados en las unidades de las que se derivaron los &#237;ndices en el momento en que &#233;stos fueron desarrollados<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#46; Para generar el PRISM se emplearon los datos recogidos en 4 UCIP estadounidenses desde 1980 hasta 1985<span class="elsevierStyleSup">2</span>&#46; Para el PIM se utilizaron datos de 4 UCIP australianas desde 1988 hasta 1996<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Y para el PIM-2 los datos se recogieron en 7 UCIP&#44; cuatro en Australia&#44; dos en el Reino Unido y una en Nueva Zelanda&#44; desde 1997 hasta 1999<span class="elsevierStyleSup">6</span>&#46; As&#237;&#44; la mortalidad calculada por el PRISM en nuestra muestra es la que se obtendr&#237;a con la calidad de cuidados intensivos estadounidenses de la d&#233;cada de 1980&#46; La evoluci&#243;n de la medicina intensiva ha permitido un mejor tratamiento para los pacientes cr&#237;ticos&#44; de forma que la supervivencia es mayor ahora que hace una d&#233;cada<span class="elsevierStyleSup">17</span>&#46; Por esta raz&#243;n&#44; para medir la gravedad de los pacientes cr&#237;ticamente enfermos se deber&#237;an utilizar modelos m&#225;s recientes&#44; como el PRISM-III&#44; el PIM o el PIM-2&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La discriminaci&#243;n y la calibraci&#243;n son m&#225;s importantes que la RME en la evaluaci&#243;n de los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad&#46; Estos par&#225;metros miden aspectos diferentes de la validez de los modelos de predicci&#243;n del riesgo de mortalidad&#58; la discriminaci&#243;n examina la sensibilidad y la especificidad del sistema&#44; mientras que la calibraci&#243;n determina la exactitud de las predicciones de riesgo realizadas por el modelo&#46; En nuestro estudio&#44; los tres &#237;ndices presentaron una discriminaci&#243;n buena &#40;fig&#46; 2&#41;&#44; pero el PIM mostr&#243; un &#225;rea bajo la curva ROC menor que el PRISM y el PIM-2&#44; sin ser esta diferencia estad&#237;sticamente significativa&#46; En cuanto a la calibraci&#243;n&#44; al aplicar la prueba de Hosmer-Lemeshow tanto el PIM como el PIM-2 presentaron un buen ajuste a la muestra de pacientes &#40;p &#61; 0&#44;5174 y p &#61; 0&#44;8461&#44; respectivamente&#41;&#44; mientras que no se encontr&#243; calibraci&#243;n estad&#237;stica para el PRISM &#40;p &#61;  0&#44;0133&#41;&#46; La prueba de Hosmer-Lemeshow fue dise&#241;ada para calcular la bondad del ajuste de los modelos estad&#237;sticos basados en la regresi&#243;n log&#237;stica<span class="elsevierStyleSup">11</span>&#44; pero presenta limitaciones en las poblaciones peque&#241;as como la del presente estudio&#46; En estos casos&#44; el examen de los valores de la tabla de Hosmer-Lemeshow ofrece m&#225;s informaci&#243;n y esta es m&#225;s fiable que el simple valor de la p<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#46; La tabla 2 expone los valores obtenidos en nuestro estudio&#46; Las 5 columnas situadas a la izquierda representan los pacientes con menor probabilidad de muerte&#46; Al agrupar los valores en estas categor&#237;as se observa que el PRISM sobreestima ligeramente la mortalidad observada&#44; mientras que el PIM y el PIM-2 predicen mejor el n&#250;mero de muertes y supervivientes &#40;mortalidad observada&#47;mortalidad esperada&#58; PRISM &#61; 0&#47;1&#44;4&#59; PIM &#61; 1&#47;1&#44;1&#59; PIM-2 &#61; 0&#47;0&#44;8&#41;&#46; En las 5 columnas situadas a la derecha&#44; que representan a los pacientes con mayor probabilidad de muerte&#44; la mortalidad calculada por el PRISM duplica a la mortalidad real&#44; mientras que las predicciones realizadas por el PIM-2 son las m&#225;s ajustadas a la realidad &#40;mortalidad observada&#47; mortalidad esperada&#58; PRISM &#61; 10&#47;21&#44;4&#59; PIM &#61; 9&#47;10&#44;6&#59; PIM-2 &#61; 10&#47;10&#44;2&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara">As&#237; pues&#44; en este estudio el PIM y el PIM-2 presentan una discriminaci&#243;n y una calibraci&#243;n buenas&#44; mientras que el PRISM muestra una discriminaci&#243;n buena sin calibraci&#243;n estad&#237;stica&#46; Las discrepancias entre la calibraci&#243;n y la discriminaci&#243;n de los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad ya han sido previamente descritas&#46; En otros estudios que comparan el PRISM y el PIM&#44; ambos modelos presentaron buena discriminaci&#243;n pero mala calibraci&#243;n<span class="elsevierStyleSup">19&#44;20</span>&#46; La discriminaci&#243;n de un sistema depende de su capacidad de valoraci&#243;n de la inestabilidad fisiol&#243;gica del paciente&#44; mientras que la calibraci&#243;n depende de que la ecuaci&#243;n utilizada para calcular la probabilidad de muerte sea v&#225;lida para la muestra estudiada&#46; Si un sistema presenta una buena discriminaci&#243;n pero una mala calibraci&#243;n&#44; &#233;sta se podr&#237;a mejorar cambiando los coeficientes de la ecuaci&#243;n de probabilidad de muerte para que &#233;sta se ajuste mejor a la poblaci&#243;n estudiada<span class="elsevierStyleSup">21&#44;23</span>&#46; Aunque de esta forma se inutilizan los &#237;ndices pron&#243;sticos de mortalidad para evaluar la calidad de los cuidados intensivos administrados o para realizar comparaciones entre distintas UCIP&#44; el riesgo de mortalidad calculado ser&#237;a absolutamente fiable&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En resumen&#44; el PIM y el PIM-2 presentan un ajuste adecuado&#44; en t&#233;rminos de discriminaci&#243;n y calibraci&#243;n&#44; para estimar el riesgo de mortalidad de una muestra heterog&#233;nea de ni&#241;os cr&#237;ticos espa&#241;oles&#46; Sin embargo&#44; estos resultados deben ser confirmados en un estudio m&#225;s amplio&#46;</p><hr></hr><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Correspondencia&#58;</span> Dra&#46; S&#46; Prieto Espu&#241;es&#46;<br></br> Unidad de Cuidados Intensivos Pedi&#225;tricos&#46;<br></br> Hospital Universitario Central de Asturias&#46;<br></br> Celestino Villamil&#44; s&#47;n&#46; 33006 Oviedo&#46; Espa&#241;a&#46;<br></br> Correo electr&#243;nico&#58; <a href="mailto&#58;msoledadp&#64;yahoo&#46;es" class="elsevierStyleCrossRefs"> msoledadp&#64;yahoo&#46;es</a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Recibido en mayo de 2006&#46;<br></br> Aceptado para su publicaci&#243;n en diciembre de 2006&#46;</p>"
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Información del artículo
ISSN: 16954033
Idioma original: Español
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